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徐凡博士Nature Genetics 长文:解析种子休眠机制及其生物学意义与应用

已有 7467 次阅读 2022-12-6 00:00 |个人分类:佳作欣赏|系统分类:科研笔记

    如果你是生物学爱好者,你是不是会问

    种子为什么要休眠,其背后的生物学意义是什么?

    是不是对新鲜收获种子即使在特别适合其生长条件下仍不萌发而感到好奇和不解?

       如果你是育种家、农民朋友抑或种业公司,你发现水稻、小麦等作物在即将收获时遭遇高温多雨,极易导致穗发芽灾害,总有一种心痛却又强烈的无力感,你是不是会想

    高温多雨如何触发穗发芽,有没有解决方案?

    徐凡博士 Nature Genetics 长文会给你启示和答案,你也会感受科学研究的无穷魅力。

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   202212524:00 (北京时间) Nature Genetics 在线发表了徐凡博士等题为“Antagonistic control of rice seed dormancy by two bHLH transcription factors”的长文,让这一近十年的工作有了阶段性成果。Nature Genetics 同期刊发著名科学家 Mokato Matsuoka 教授题为“Two bHLH transcription factors affect sprouting by regulating the level of ABA的亮点推荐文章。

   种子休眠性是指种子在适合它生长的条件(温度、水分和氧气等)下仍不能萌发的现象,是多数高等植物所共有的适应性性状。作物驯化过程中由于更多考虑高产、优质、抗病虫及耐受逆境性状,同时保证在生产中种子具有一致的萌发特性,常常忽视了对种子适度休眠的保留,从而导致很多作物如水稻、小麦在生产上大面积遭遇严重的穗发芽问题,即种子成熟期遇潮湿气候在收获前出现穗上籽粒萌发的现象,造成了在收获的最后时刻面临近乎绝收的巨大经济损失(图1)。在中国南方水稻栽培区,受收获季节梅雨的影响,穗发芽会造成常规稻6%栽培面积的损失,而杂交稻的损失则高达栽培面积的20%。而在面包小麦中,每年由于穗发芽造成的损失高达10亿美元。近年来,随着全球气候变暖,水稻、小麦等作物在成熟后期频繁遭遇连阴天气,穗发芽灾害发生更为普遍。如我国长江中下游以及黄淮地区等冬小麦主产区在2013、20152016年均遭受严重的穗发芽灾害。在20162020年,受台风影响,江浙地区水稻、玉米等也爆发大面积穗发芽,造成严重减产。此外,在作物制种后期同样会遭遇频繁的连阴雨天气,引起穗发芽对制种产业造成难以估量的损失,其影响往往延伸到下季播种。因此,找到水稻、小麦等控制种子休眠的关键基因,阐明种子休眠调控的分子生理机制,挖掘其优良等位变异,对解决水稻等作物穗发芽灾害至关重要。

1. 水稻穗发芽在全国多个主要稻区频繁发生

然而,种子休眠性是一个极其复杂的农艺性状,受到大量数量性状位点的调控,并受到多种环境因素的显著影响。导致种子休眠性关键调控基因的克隆较为困难,生产上缺乏实用的主要基因资源。针对这一现状,中国科学院遗传与发育生物学研究所储成才团队通过构建可稳定检测到休眠控制位点区域的高密度染色体单片段代换系群体,成功从强休眠水稻品种Kasalath中克隆到一个控制水稻种子休眠的关键基因SD6,并证实了SD6负调控水稻种子休眠性。通过筛选SD6互作蛋白,研究团队发现了另一水稻转录因子ICE2正调控水稻种子休眠性。

通过分子生物学、遗传学及生物化学等实验,研究团队揭示了SD6和ICE2均直接靶向脱落酸(ABA)8′-羟化酶基因ABA8ox3启动子上,两者分别识别启动子上的G-box基序或E-box基序从而实现对同一靶基因的反向调控。另一方面,SD6ICE2通过拮抗调控另一个转录因子OsbHLH048间接地调控了ABA的关键合成调控基因即9-顺式-环氧类胡萝卜素双加氧酶基因 NCED2。这些发现揭示了一个新的激素平衡调控范式,即拮抗的转录因子对可通过直接地调控ABA的代谢,并间接地调控ABA的合成,从而实现ABA含量的及时高效调控,以切换种子的休眠与萌发。

种子休眠性既受遗传调控,也可通过种子所处环境来调节。温度是影响种子休眠和萌发最主要的环境因子。温暖环境通常能加速解除种子休眠,促进种子萌发,而低温则使种子维持休眠状态。通过这种感知外界环境的能力,可以让种子度过不利环境条件,如冬季低温等。储成才研究团队发现SD6-ICE2分子模块具备感知周边环境温度调控种子休眠性的特征:在常温条件下, SD6基因维持高水平表达,发挥其功能,而ICE2基因表达则受到明显抑制,从而促进种子萌发;在低温条件下,SD6基因表达则受到明显抑制,ICE2基因表达量上调,从而使种子维持在休眠状态。这一结果表明SD6-ICE2通过感知外界环境温度变化此消彼长,动态控制种子中的ABA含量,从而调控种子休眠强度以适应自然气候更替。这同样解释了种子休眠性是如何作为一种适应性策略来避免不适宜的条件。

含有SD6强休眠等位的近等基因系在大田表现出优异的穗发芽抗性,暗示该自然变异位点可用于优质水稻主栽品种的休眠性常规育种改良。同时,通过基因编辑技术对多个水稻易穗发芽主栽品种的SD6基因进行改良,该研究团队证实在不同水稻品种背景下改良的材料在收获期遭遇连绵阴雨天气的情况下,其穗发芽情况显著改善。有意思的是,高彩霞团队对小麦品种科农199TaSD6基因进行改良,也可以大幅提高小麦穗发芽抗性,表明SD6基因在水稻和小麦中控制种子休眠性的功能是保守的,即SD6在水稻和小麦穗发芽抗性育种改良中均具有重要应用价值(2)

2. SD6/ICE2分子模块作用模型及水稻、小麦改良应用

a, SD6/ICE2分子模块作用模型示意图;b, 改良前后水稻品种穗发芽情况;c, 改良前后小麦品种穗发芽情况。


   该项研究成果于2022125日在线发表于Nature Genetics上(doi: 10.1038/s41588-022-01240-7)。储成才团队已毕业博士生徐凡、唐久友副研究员、高彩霞团队博士后王升星、储成才团队博士后程曦为该论文共同第一作者。该项研究得到了科技部G2P项目、中国科学院战略性先导专项、中国科学院前沿科学重点研究项目以及国家自然科学基金的支持。

育种家评价

钱前院士(中国科学院院士,中国农科院作物研究所所长)

水稻、小麦、大麦和玉米等禾谷类作物穗发芽时有发生。近年来, 随着全球气候变暖,极端天气频发,穗发芽现象越发严重,不仅对粮食产量,也对籽粒品质及种子活力造成非常大的损失,成为农业生产和现代育种中的一个重要难题。穗发芽与种子休眠密切相关,休眠性强的品种具有更强的抗穗发芽特性,因此,增强种子休眠性是抑制水稻穗发芽最有效的手段。科学家从上世纪50年代开始就考虑从野生稻、杂草稻和古老地方种中开展抗/耐穗发芽种质资源筛选,发掘出具有强休眠性的Kasalath、N22、杂草稻SS18-2和亚洲普通野生稻W1944等材料,并定位出超过了100多个种子休眠QTLs,但由于表型极难准确鉴定,所以克隆到的基因仅有Sdr4qSD7-1/RcqSD1-2/SD1qSdn-1以至生产上用于穗发芽抗性深入改良的关键基因资源依然十分稀缺。

储成才团队长期从事水稻种子休眠性研究,并取得一系列成果。近日,他们利用强休眠的印度地方种Kasalath和弱休眠现代水稻品种日本晴构建染色体单片段代换系,成功从强休眠品种Kasalath中克隆到一个控制水稻种子休眠的数量性状位点SD6,并证实了SD6负调控水稻种子休眠性且其自然变异位点可显著提高穗发芽抗性。该研究进一步系统地阐明了SD6-ICE2分子模块调控水稻种子休眠性的分子机制,即SD6ICE2作为一对功能相互拮抗的转录因子通过识别同一启动子上不同顺式元件竞争性调控靶基因的表达。其中SD6ICE2可以直接靶向ABA8OX3来快速调节ABA降解,并通过靶向另一个转录因子OsbHLH048来间接调控NCED2,从而协同ABA合成。这一发现揭示了作物如何通过协同激素合成和代谢实现其实时平衡,从而调控重要农艺性状的内在机制。有意思的是,该研究同时解释了休眠性是如何作为一个适应性性状来避免种子遭遇逆境。在所检测的温度范围内,SD6在较高温度下维持高表达,而ICE2维持低水平表达,从而有利于种子在较高温度下破除休眠进行萌发。而遇到低温时,SD6表达受到抑制,ICE2表达显著上调,从而有利于种子维持休眠状态以躲避低温逆境、顺利越冬。此外,利用基因编辑技术对多个易穗发芽水稻品种SD6基因进行改良,发现改良的水稻材料穗发芽情况显著改善。高彩霞团队对小麦品种TaSD6基因进行改良,也证实了该基因可提高小麦穗发芽抗性,表明SD6可应用于禾谷类穗发芽的快速育种改良。

这一研究从具有强休眠性的印度地方品种挖掘出控制种子休眠数量性状位点SD6,同时也证明了不仅可以通过传统育种对水稻穗发芽进行改良,也可以利用基因编辑技术快速创制抗穗发芽水稻和小麦种质材料,相关研究成果是近年来国内外利用种质资源挖掘有利基因并快速应用到育种创新的典范性工作,为有效利用古老地方种种质资源提供了借鉴。

杨远柱 (隆平高科副总裁、水稻首席专家、种业科学院院长)

种子休眠性对杂交水稻而言尤为重要,因为杂交水稻在制种过程中喷施赤霉素,使其种子穗萌现象更为严重。育种家为了加速世代进程,在南繁北育的过程中把一些具有休眠性的材料都淘汰掉了,因此,近年来在遇到不良天气时,水稻穗发芽现象越来越严重,给种业企业种子生产和农民大面积种植造成了巨大经济损失。如2016、2020年,由于长期阴雨天气,导致江苏粳稻大面积穗发芽,种子生产损失30%以上。南方杂交水稻制种成熟收获期如遇到长时间阴雨天气,一般穗芽率在5%左右,严重时30%以上,不仅给种子质量带来严重影响,而且大幅增加企业加工成本。因此,找到水稻等作物控制种子休眠的关键基因,阐明种子休眠调控的分子生理机制,挖掘其优良等位变异,对解决水稻等作物穗发芽灾害至关重要。储成才团队通过构建可稳定检测到休眠控制位点区域的高密度染色体单片段代换系群体,成功从强休眠水稻品种Kasalath中克隆到一个控制水稻种子休眠的关键基因SD6,并证实了SD6负调控水稻种子休眠性。通过近等基因系以及不同遗传背景下的基因编辑株系确认该基因的自然变异位点或编辑位点均有助于显著提高大田环境下水稻穗发芽抗性,同时对其他重要农艺性状没有不良影响。这一研究成果的取得,为我们培育耐穗发芽杂交水稻不育系及其品种带来了福音。

张从合(荃银高科副总经理、首席技术官、荃银农科院院长)

我国沿淮及淮河以南地区,小麦和水稻的成熟期,常常因梅雨季节提前或秋季冷空气南下,造成阴雨连绵的天气,对小麦和水稻生产造成大面积的穗发芽现象发生,对产量和质量都造成较大甚至严重影响!而对于该区域小麦和水稻种子生产,不仅因为雨水或高温干旱等不良天气频发造成种子产量低,更是因为连阴雨天气频繁造成穗发芽严重导致质量不合格!粮食安全生产急需要解决小麦、水稻品种的穗发芽问题!

储成才研究员团队和高彩霞研究员团队,成功从强休眠水稻品种Kasalath中克隆到一个控制水稻种子休眠的关键基因SD6,并证实了SD6负调控水稻种子休眠性,并发现了另一水稻转录因子ICE2正调控水稻种子休眠性。该研究不仅成功克隆了SD6休眠基因,研究了该基因作用的生化机理,更进一步运用基因编辑的方法,成功运用SD6休眠基因,改变了易穗发芽小麦、水稻品种的休眠特性;该成果研究成功意义重大,将对国际粮食安全高质量生产和提升粮食品质起到很好的促进作用,更将促进小麦、水稻种业的安全高质量生产,提升种子质量,避免因低温连阴雨带来的种子穗发芽精选损耗或种子转为商品粮或饲料粮损失,解决了种业及粮食生产中的卡脖子难题,并将进一步提升我国种业企业的核心竞争力!


课题组发表种子休眠调控文章:

1. Xu, F.#, Tang, J.#, Wang, S.#, Cheng, X.#, Wang, H., Ou, S., Gao, S., Li, B., Qian, Y., Gao, C.*, and Chu, C.* (2022). Antagonistic control of rice seed dormancy by two bHLH transcription factorsNature Geneticsdoi: 10.1038/s41588-022-01240-7.

Highlight in Nature Genetics by Hideki Yoshida and Makoto Matsuoka (2022) Two bHLH transcription factors affect sprouting by regulating the level of ABA. Nature Genetics. doi: 10.1038/s41588-022-01238-1

2. Xu, F., Tang, J., Gao, S., Cheng, X., Du, L., and Chu, C. (2019). Control of rice pre-harvest sprouting by glutaredoxin-mediated abscisic acid signalingThe Plant Journal100, 1036–1051.

3. Wang, M.#, Li, W.#, Fang, C.#, Xu, F.#, Liu, Y., Wang, Z., Yang, R., Zhang, M., Liu, S., Lu, S., Lin, T., Tang, J., Wang, Y., Wang, H., Lin, H., Zhu, B., Chen, M., Kong, F., Liu, B., Zeng, D., Jackson, S.A.*, Chu, C.*, and Tian, Z.* (2018). Parallel selection on a dormancy gene during domestication of crops from multiple familiesNature Genetics50, 1435–1441.

4. Du, L., Xu, F., Fang, J., Gao, S., Tang, J., Fang, S., Wang, H., Tong, H., Cao, S., Zhang, F., Chu, J., Wang, G., and Chu, C. (2018). Endosperm sugar accumulation caused by mutation of PHS8/ISA1 leads to pre-harvest sprouting in rice. The Plant Journal95, 545–556.

5. Liu, Y., Fang, J., Xu, F., Chu, J., Yan, C., Schläppi, M.R., Wang, Y., Chu, C. (2014). Expression patterns of ABA and GA metabolism genes and hormone levels during rice seed development and imbibition: a comparison of dormant and non-dormant rice cultivarsJournal of Genetics and Genomics41, 327–338. 

6. Guo, X.#, Hou, X.#, Fang, J.#, Wei, P., Xu, B., Chen, M., Feng, Y., and Chu, C. (2013). The rice GERMINATION DEFECTIVE1, encoding a B3 domain transcriptional repressor, regulates seed germination and seedling development by integrating GA and carbohydrate metabolism. The Plant Journal. 75, 403-416

7. Fang, J. and Chu, C. (2008). Abscisic acid and the pre-harvest sprouting in cerealsPlant Signal and Behavior. 3: 1046-1048.

8. Fang, J.#, Chai, C.#, Qian, Q.#, Li, C., Tang, J., Sun, L., Huang, Z., Guo, X., Sun, C., Liu, M., Zhang, Y., Lu, Q., Wang, Y., Lu, C., Han, B., Chen, F., Cheng, Z., and Chu, C. (2008). Mutations of genes in synthesis of the carotenoid precursors of ABA lead to pre-harvest sprouting and photo-oxidation in riceThe Plant Journal. 54, 177–189.

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