102. 花朵是如何演化的？ How did flowers evolve?

题记：达尔文称这个问题为“令人心烦的谜团”。花朵起源于苏铁类和松柏类裸子植物，但花朵进化的细节目前仍不清楚。

在我们的这个世界上，花是植物体最为漂亮的器官，世界大概有45万种各种各样的花朵，而拥有花朵的植物一般被称为被子植物(angiosperm,也被称为开花植物)，因为花朵在授粉凋谢之后能形成果实，而种子则包裹于果实之中，所以被子植物也是种子植物的一种。种子植物可以分为两大类：裸子植物和被子植物(植物的大体分类可参考图1所示)。裸子植物顾名思义就是种子(胚珠)裸露在外而无果皮包裹，所以它不开花就形成种子，如银杏等；而被子植物的种子有果皮包裹，需要开花后用果实包裹种子，如苹果等。正由于被子植物的能够开出漂亮的花朵这个突出特征，被子植物进化为当今世界植物群落中最先进、种类最多、分布最广、适应性最强的类群，全世界被子植物共有30多万种，约占植物界总数的一半以上。

图1 植物的分类图

所以花的起源与被子植物的起源密切相关。被子植物的典型特征就是它进化出了花朵这种生殖器官，而通过花朵来进行物种繁衍的策略也是被子植物最具竞争力的生物性状。花的起源是复杂生物体进化历史上一项非常关键和智慧的创新，它的出现极大地改变了被子植物的命运以及地球生物群落的总体格局。花首先极大地提高了被子植物的生存效率和对环境的适应能力，大大促进了被子植物在陆地生态系统中的生物多样性和广泛传播，从而使被子植物成为陆地生态系统植物界的主宰物种。其次被子植物的起源也是理解传粉物种(pollinators)起源和进化的关键，尤其是蜜蜂、蝴蝶、飞蛾和苍蝇等昆虫的进化。花朵和果实的多样化刺激了传粉者和传播者的共同进化和变化，随后对食草动物、菌根和其他相互作用的生物都产生了广泛的影响。在过去的一千年里，人类文明的发展同样与花密切相关，因为种子和果实——尤其是谷物——是农业和现代社会的农业基础。

图2 迄今为止发现的最早的被子植物化石之一：辽宁古植物(liaoningensis)化石

然而花到底是如何起源的？一个多世纪以来，人们一直对被子植物(开花植物)惊人的快速生长和早期的多样性着迷，达尔文将被子植物爆炸性的多样化描述为“令人心烦的谜团”，长期以来这个问题一直是进化生物学和植物学的基本问题，并因此得到了广泛的研究，然而被子植物的物种起源和形成过程的理论很多，争论仍在继续。被子植物起源的年代测定传统上是古植物学家通过解读植物化石记录(如上图2所示)来进行的，许多被子植物的化石可以追溯到早白垩纪(约1.35亿年前)，这使得古植物学家推断它们应该起源于白垩纪时代。大多数人认为花起源在侏罗纪晚期到白垩纪早期(比如150万年到190万年之间)，但现在越来越多的人认识到被子植物形成的时代可能比地球上发现的最古老的化石还要古老，但是到底有多古老仍然存在争议。在过去的两个世纪里，基于比较形态学、古生物学、解剖学和发育生物学等多学科研究，科学家也提出了许多理论和假说来解释被子植物的起源。然而，由于被子植物的系统发育关系还尚未得到很好的解决，花的发育分子基础也未被彻底揭示，因此花的起源问题一直存在着非常广泛的争议(见下图3)。

图2 被子植物起源的化石证据和分子断代的差异比较

大多数生物学家认为被子植物是由裸子植物进化而来，而裸子植物是来源于蕨类植物。蕨类植物进化为裸子植物后，初始它的授粉主要是通过风媒来进行的。后来由于种子外围叶部分的充分表达导致了花结构的出现，继而开启了昆虫授粉的时代。显然花应该是从叶进化而来，而叶本身也有叶茎基因，如果这部分基因被充分表达，叶就形成茎一类的形态；而茎上主叶面部分的充分表达就演化成花瓣及其他部分，其实有些植物的叶和花在形态上几乎无法区分，当然什么样的叶表达可以算做花，那就涉及到花器官的进化问题。花器官的进化当然是从简单到复杂的过程，比如从无被花到有被花，由单被花到双被花，由离瓣花到合瓣花，从单性到双性花，从果实简单到果实发达等等；而花功能方面的进化也应该是由风媒到虫媒的进化。

花出现后所导致的昆虫授粉的生殖方式显然优于风媒的随机传播，而且果实的出现不仅保护了种子而且加速了物种的传播，所以花的起源和进化与授粉昆虫以及动物的进化密切相关。然而传粉物种包括几个重要的访花昆虫目(如鞘翅目、双翅目、膜翅目和鳞翅目)的起源时间也是存在争议。即便在许多现存的裸子植物(如苏铁、麻黄、薄荷)中，昆虫授粉也主要是通过气味传播而不是靠视觉吸引来促进的。所以是气味占主导的裸子植物的花先出现还是以色彩占主导的裸子植物先出现(或者是有花的裸子植物最后灭绝)，目前没有化石方面的确切证据。如果以气味为主导的裸子植物最终灭绝，那么应该是基于视觉吸引传粉的裸子植物后来逐渐发展壮大，从而出现花这种既有气味又有绚丽色彩的器官，从而成功进化为被子植物。

图3 花与花的传粉物种的共生进化关系

如果花的形成早于一些访花昆虫的物种，那么花的特征会极大影响昆虫群体的进化特征。显然花与传粉者形态特征的演化是共同进化的，如花管长度和传粉者舌长会相适应等。所以花的颜色和气味进化与传粉者的视觉和嗅觉进化相匹配，反之亦然。然而问题是昆虫的光感受器(紫外线、蓝色、绿色)应该在花出现之前就已存在，所以昆虫色觉的进化不太可能是由花朵的颜色驱动。相反，传粉者接受气味的时间也应该也早于植物产生的气味信号，所以对嗅觉或色觉进化方面，花的作用取决于开花植物进化的时间，以及导致昆虫授粉的进化事件的顺序。如果昆虫授粉的裸子植物早于被子植物，那么就有可能将这些视觉和嗅觉特征的起源追溯到曾经主宰陆生植物界早已灭绝的植物分支。所以花与传粉物种的进化是鸡和蛋的问题，无法互相确认彼此的起源。

近年来，随着系统遗传学、发育遗传学和基因组学的进步大大提高了人类对花进化的理解，随着DNA测序变得越来越快速准确，分子年代测定方法开始发挥重要作用，为生命之树的被子植物分支建立了一个健全的系统发育框架，这使得人类对花的起源产生了新的认识，知识也得到了更新，但花进化的关键问题仍然存在疑问。例如第一次产生现代70%被子植物都具有的五层双子叶植物花朵的一系列基因变异和形态学上的变化是什么？以及什么样的基因和基因组复制在促进花朵产生中发挥了重要作用？

图4 两类主要开花植物：拟南芥草和金鱼草

1991年植物学家Elliott Meyerowitz和Enrico Coen根据两类主要的开花植物拟南芥草(Arabidopsis thaliana)和金鱼草(Antirrhinum majus)(见图4所示)提出了一种用于确定花器官身份的组合基因遗传模型，即所谓的ABC模型。根据该模型，花器官的形态特征是通过三个关键基因的形态表达功能来实现的(如图5所示)，其中A基因功能单独指定形成花萼部分，A和B基因共同决定花瓣，B和C功能组合指定雄蕊，C功能单独决定心皮(carpels)。随后，D和E功能被添加到模型中，其中D控制胚珠的发育，E与A、B和C功能的相互作用以指定花器官的身份。图5左右边给出了花器官的经典ABCE模型与衰落边界模型。经典ABCE模型规定了四种形态上离散的花器官基因:萼片在只有A功能作用的地方产生，花瓣在A和B功能重叠的地方产生，雄蕊在B和C功能重叠的地方产生，心皮在C功能单独作用的地方产生。而在渐隐边界模型中，A、B和C功能之间的边界是模糊的，从而在整个花朵组织中产生不同部分的表达过程是逐渐过渡的。因此，花器官受到“ABc”、“aBC”和“abC”的影响，其中小写字体表示较低的功能表达，三种基因活动的组合分别促进了花瓣状器官(花被)、雄蕊和心皮的形态整合。

图5 花基因表达的经典ABCE模型和渐隐边界模型以及裸子植物发育树

基因的研究可以给出开花植物及其姊妹类群裸子植物的主要谱系的种子植物系统发育总树(见图5下所示)。具有成熟花发育遗传学资源的物种(用红色表示)主要分布在五瓣花序的星形和蔷薇枝中。额外的“进化模型”，用蓝色表示，需要解决关于植物进化中主要转变基因的遗传基础问题。考虑到E类基因对花器官规格的要求，ABC模式现在通常被称为ABCE模式。目前普遍认为花的基因表达来源于植物体某种器官的基因进化导致了花器官的产生，所以花的起源并非突然，而是逐步进化的，它是植物两性生殖系统形成的第一步，花的结构元素起源于不同的进化阶段，其中花朵的MADS-box基因在被子植物起源之前经历了重复的加强表达和重复复制，它们的表达模式、功能和蛋白质-蛋白质相互作用方式的变化都为花朵的起源做出了贡献。但这些笼统的表述只能为花朵的整体起源提供一般性解释，不足以完全理解不同花朵器官起源的深层机制。所以，达尔文关于开花植物进化和辐射传播的时间的问题是否能够被解答仍然是一个谜，但这个问题及其对昆虫授粉等物种生态环境的影响显然是一个非常复杂的问题。