Prickly waterlily and rigid hornwort genomes shed light on early angiosperm evolution

First author: Yongzhi Yang; Affiliations: Sichuan University (四川大学): Chengdu, China

Corresponding author: Jianquan Liu

Angiosperms represent one of the most spectacular terrestrial radiations on the planet, but their early diversification and phylogenetic relationships remain uncertain. A key reason for this impasse is the paucity of complete genomes representing early-diverging angiosperms. Here, we present high-quality, chromosomal-level genome assemblies of two aquatic species—prickly waterlily (Euryale ferox; Nymphaeales) and the rigid hornwort (Ceratophyllum demersum; Ceratophyllales)—and expand the genomic representation for key sectors of the angiosperm tree of life. We identify multiple independent polyploidization events in each of the five major clades (that is, Nymphaeales, magnoliids, monocots, Ceratophyllales and eudicots). Furthermore, our phylogenomic analyses, which spanned multiple datasets and diverse methods, confirm that Amborella and Nymphaeales are successively sister to all other angiosperms. Furthermore, these genomes help to elucidate relationships among the major subclades within Mesangiospermae, which contain about 350,000 species. In particular, the species-poor lineage Ceratophyllales is supported as sister to eudicots, and monocots and magnoliids are placed as successively sister to Ceratophyllales and eudicots. Finally, our analyses indicate that incomplete lineage sorting may account for the incongruent phylogenetic placement of magnoliids between nuclear and plastid genomes.

被子植物代表了地球最壮观的陆地辐射生物之一，但其早期分化和系统发育关系仍然不清楚。其中一个关键原因是缺乏早期分化被子植物的代表性物种完整基因组序列。本文中，作者获得了两个水生被子植物，即睡莲目芡实（Euryale ferox）与金鱼藻目金鱼藻（Ceratophyllum demersum）的染色体级别基因组序列，这两个早期分化被子植物的基因组扩宽了我们对于被子植物主要类群代表性物种在基因组层面的理解。作者在被子植物五大类群睡莲目植物、木兰类植物、单子叶植物、金鱼藻目植物以及真双子叶植物中均鉴定了多次的独立多倍化事件。此外，系统发育基因组学分析显示，无油樟和睡莲目依次是所有现存被子植物的姊妹类群。此外，这些基因组有助于诠释包含350000个植物物种的核心被子植物内主要类群之间的系统发育关系。尤其是，物种较少的金鱼藻目与真双子叶植物聚为姊妹枝，而单子叶植物以及木兰类植物则依次是（金鱼藻目，真双子叶植物）之外的姊妹类群。最后，本文的分析揭示了不完全谱系分选（Incomplete Lineage Sorting, ILS）可能是造成基于质体基因组和核基因组推断木兰类植物在核心被子植物中系统发育位置不一致的原因。

Background

被子植物是地球上最多样化，且物种最为丰富的类群之一，其至少包含了350000个植物物种，囊括了木本、草本、水生以及附生等不同生命形式，占据了从森林和草地到近海和沙漠等广阔的生态区。但是，早期被子植物的演化与被子植物主要类群之间的系统发育关系仍然存在争议，对于这一问题的探究有利于我们充分理解被子植物这一在达尔文与古植物学中的“恼人之谜”（an abominable mystery）。

被子植物中，无油樟目（Amborellales）、睡莲目（Nymphaeales）和木兰藤目（Austrobaileyales）并称基础被子植物类群，取首字母组合成了ANA clade，是最早分化的被子植物类群。早期，大量基于叶绿体基因、核基因以及叶绿体、核以及线粒体基因组合的系统发育分析确定无油樟是所有被子植物的姊妹分枝，2013年在Science上发表的无油樟基因组基于此推断了早期被子植物的演化（doi: 10.1126/science.1241089）；另外，2020年1月在Nature上发表的第一个睡莲目植物蓝星睡莲基因组鉴定了无油樟和睡莲依次是所有其它被子植物的姊妹分枝（doi: 10.1038/s41586-019-1852-5）。目前，木兰藤目还没有代表性的物种具有可利用的参考基因组序列。除了基础被子植物三大目，核心被子植物（Mesangiospermae）主要包括了五大类群，即真双子叶植物（eudicots）、单子叶植物（monocots）、木兰类植物（magnoliids）、金鱼藻目（Ceratophyllales）以及金粟兰目（Chloranthales）。核心被子植物占据了被子植物的99%，其中真双子叶和单子叶分别占据了75%和22%的核心被子植物，属于两个最大的类群，另外木兰类植物大概包含9000个植物，是核心被子植物中的第三大类群，而剩余的金粟兰目和金鱼藻目分别只含77和7个植物物种。目前，单、真双子叶植物中的全基因组序列报道较多，基本涵盖了各自类群中的主要目、科物种，而木兰类植物自去年开始也有四个植物报道了全基因组序列，分别是木兰科的中国鹅掌楸（Nature Plants, doi: 10.1038/s41477-018-0323-6）、樟科的牛樟（Nature Plants, doi: 10.1038/s41477-018-0337-0）、樟科的牛油果（PNAS, doi: 10.1073/pnas.1822129116）以及胡椒科的黑胡椒（Nature Communications; doi: 10.1038/s41467-019-12607-6），剩余的金鱼藻目和金粟兰目还没有相关的报道。先前基于形态学或分子层面的证据显示主要核心被子植物五大类群之间的系统发育关系存在模糊不清的地方，而本文通过两个新的早期分化被子植物的基因组，尤其是一个金鱼藻目的代表性物种基因组的加入，利用系统发育基因组学的方法深入解析了被子植物的早期演化以及不同类群之间的系统发育关系。

刘老师来稿（今天看到文章在线立马写信恭喜了刘老师，并表示第二天会推送该文章的摘要以及背景部分，刘老师特意回信表达了感谢，并亲自写了该文的简介供我参考，现将刘老师原文贴在下面，以飨读者）：

四川大学在‘被子植物早期演化’研究方面取得重要发现

被子植物也称即开花植物，是地球上物种最丰富的植物类群；其早期的快速演化被达尔文称为‘讨厌之谜’（Abominable mystery），主要分支之间的演化历史始终存在争议，是进化植物学研究的热点和难点之一。被子植物主要为陆生，在早期被子植物中也出现了水生生活的类群。由四川大学牵头，与华北理工大学、哈佛大学、兰州大学的研究人员合作，在《自然－植物》杂志发表了题为《芡实和金鱼藻基因组揭示被子植物早期演化》的论文，对两种早期演化分支的水生植物代表种：芡实和金鱼藻，进行了基因组测序，装配出染色体水平的基因组序列，通过与其它代表性陆生被子植物代表基因组进行了深入的比较分析，揭示了被子植物早期的复杂演化历史。《自然－植物》同期发表了评论文章‘揭晓水生被子植物演化之谜’（Aquatic angiosperm ambiguities answered）。该研究发现被子植物的五个主要演化分支，金鱼藻、睡莲类（芡实为代表）、木兰类、单子叶植物和真双子叶植物，早期都经历了独立的多倍化事件，芡实最近还经历了一次基因组加倍。利用多个数据集和多种方法的构树分析表明，无油樟和睡莲类依次是其他被子植物的姐妹群，同时推测金鱼藻是真双子叶植物的姐妹群。他们的研究还发现，除杂交外，不完全谱系筛选也是早期被子植物辐射分化过程中，引起主要分支之间基因树、或核基因组-叶绿体基因组系统发育树分支关系不一致的原因之一。这些发现有助于研究被子植物中主要分支的演化次序和生境转变、植物生命之树重建，特别是水生被子植物适应性演化、不同类群的古多倍化等复杂进化历史。

被子植物是人类大部分食物的来源，并为地球光合作用和碳固定做出了重要贡献；这一研究对认识被子植物早期辐射演化的复杂历史提供了重要证据。来自四川大学的杨勇志（现为兰州大学青年研究员）和华北理工大学的孙朋川是论文的并列第一作者；四川大学教授刘建全、席祯翔，华北理工大学教授王希胤、哈佛大学教授 Charles C. Davis是论文的通讯作者；刘建全教授为该项目的总负责人。

文章链接：

https://www.nature.com/articles/s41477-020-0594-6

https://www.nature.com/articles/s41477-020-0607-5

通讯：刘建全 (http://rsc.scu.edu.cn/info/1156/1924.htm)

个人简介：1991年，四川大学，学士；1994年，中国科学院，硕士；1999年，中国科学院，博士。

研究方向：青藏高原地区物种形成机制、高山植物的分子谱系地理学和生态适应。

doi: https://doi.org/10.1038/s41477-020-0594-6

Journal: Nature Plants

First Published: February 24, 2020