通过比较捕集效率来描述苹果园蜜蜂多度，多样性和群落组成

原文：Comparative Trapping Efficiency to Characterize Bee Abundance, Diversity, and Community Composition in Apple Orchards

链接：Ann. Entomol. Soc. Am. 1–15 (2015); DOI: 10.1093/aesa/sav057

翻译：陈婧婷（国科大2018级硕士研究生）

摘要：蜜蜂是众多作物的重要传粉媒介，由于传粉媒介的减少，监测它们在商业性农业生态系统中的多度和多样性日益重要。2011-2013年，在宾夕法尼亚进行的长季节田间试验中，我们评估了五种不同的蜜蜂监测被动诱捕器——三种盘式诱捕器（蓝色、黄色、白色），两种叶片诱捕器（蓝色、黄色）——的有效性和实用性，用于监测商业苹果园中的蜜蜂。将诱捕器置于花前，每周监测，直到收获季节结束（10月中旬）。我们记录了14,770只蜜蜂，其中包括118种，27属和5个科。多度最高的物种为：Augochlora pura (Say) （占总数的34.4%），Ceratina calcarata Robertson (15.5%)，Bombus vagans Smith (7.8%)，Bombus impatiens Cresson (6.4%)，以及Apis mellifera L. (4.3%)。在这三年中以及盛花期和盛花期后，不同类型的诱捕器的蜜蜂多度非常不同。蓝色叶片诱捕器被发现是最有效的诱捕器类型，每个样本物种的累积速度明显高于其他所有诱捕器的样本物种累积速度。物种丰富度评估最高的是蓝色叶片诱捕器和蓝色盘状诱捕器。这项研究揭示了在商业管理的苹果园中，各种诱捕器在研究传粉蜜蜂多度和多样性方面的实用性和有效性。它还提供了宾夕法尼亚州苹果园盛花期和盛花期后发现的蜜蜂群落的基线信息，这些信息可用于衡量在保护下的蜜蜂群落结构和多度的变化，如降低风险IPM计划，栖息地管理和扩张。

关键词：蜜蜂，传粉者，监测，盘式诱捕器，叶片诱捕器

蜜蜂（膜翅目：Apoidea：Anthophila）是被子植物（包括重要的农作物）中最重要的传粉媒介（Klein 等2007，Eilers 等2011）。除蜜蜂和一些熊蜂外，蜜蜂总科其他种群的数量下降没有得到充分的记录。在具体的地区也没有详细说明其多样性、多度以及群落结构等特征。最近蜜蜂种群数量的下降，粗略称为蜂群崩溃综合症（Colony Collapse Disorder，CCD），使北美其他4000多种蜜蜂的命运和效用日益受到重视，这些蜜蜂是环境健康的生物指示因子，并且能够补充，甚至是替代蜜蜂，成为某些作物的传粉者。

苹果（Malus domestica）是一种依赖蜜蜂授粉的仁果类作物之一，在世界温带地区被广泛种植。大多数苹果品种高度依赖各种蜜蜂和其他访花昆虫进行异花授粉(Free 1964， Delaplane and Mayer 2000，Tepedino 等 2007，Marini 等 2012)。种植者要么租用蜜蜂(Apis mellifera)，日本果园蜜蜂(Osmia cornifrons)和熊蜂（Bombus spp.）等商业上可用的受管理的授粉者，要么依靠各种野生和独居的种类（例如Andrena，Ceratina，Halictus，Lasioglossum，Osmia，Bombus等），食蚜蝇和其他访花节肢动物，以保证足够的坐果(Boyle和Philogene 1983；Gardner和Ascher 2006；Biddinger 等 2011，2013a；Donovall和van Engelsdorp 2010；Joshi 等 2011；Ritz 等2012；Park 等 2012)。

由于各种相互作用的压力因素，如农药使用，蜂寄生虫和疾病，各种花卉资源的可利用性减少以及适宜的筑巢生境丧失，农业生态系统中的授粉蜂群体一直在下降(Oldroyd 2007，Van Engelsdorp 等. 2007，Pettis 等 2013，Steinhauer 等 2014)。传粉媒介种群的减少威胁到全球粮食安全和农业可持续性(Klein 等 2007)。美国总统设立了一个特别工作组，以制定一项全国授粉者健康战略(Andrews 2014)，产生诸如保护储备计划等方案，以激励农民和牧场主建立和保持传粉者栖息地(USDA 2014)。

蜜蜂不仅因为其提供授粉服务而重要，而且还是农业区(Balayiannis and Balayiannis 2008， Bogdanov 2006)和其他生态系统(Perugini 等 2011，Celli and Maccagnani 2003，Ruschioni 等 2013)环境质量的生物指示因子 (Kevan 1999，Ghini 等 2004，Zhelyazkova 2012)。建立关于蜜蜂多度和多样性的基线数据以及定期监测农业系统中蜜蜂种群，可以掌握授粉蜜蜂的状况，制定有根据的管理计划或政策(Aizen and Feinsinger 1994，2003；Winfree 等 2009)，并可能对农民，决策者和研究人员有用。

监测是评估种群多度和物种丰富度并为现有蜜蜂多样性建立基线的关键一步(Minckley 2008，Nielsen 等 2011)。可以通过主动网捕，目测观察或计数以及使用诱捕器来监测。抽样方法，如网捕和目测观察，劳动强度大，需要经过培训的技术人员。由于观察者的兴趣和技巧，这些方法可能会进一步偏倚。使用被动监测诱捕器消除了观察者的偏好，并为其他劳动强度更大的抽样方法提供了替代方案。各种监测诱捕器目前用于研究农业系统中节肢动物多度和物种丰富度。像许多其他节肢动物一样，蜜蜂利用视觉特征在觅食景观中寻找花卉食物资源(Kevan 等 1996，Gumbert 2000)。特征包括颜色，花朵形状，花内图案，花朵“斑块”视觉特征（斑块大小，闪烁）和其他特征(Kevan 等 1996，Leong和Thorp 1999)。一般来说，觅食的蜜蜂可以通过花朵图案来区分花朵(Leong和Thorp 1999，Pickering和Stock 2003)。基于蜜蜂的颜色偏好，测试了几种不同颜色的蜜蜂监测诱捕器(Aizen和Feinsinger 1994，Toler等2005)。

蜜蜂采集常用的和标准化的诱捕器器是黄色，蓝色和白色塑料碗，被称为盘式诱捕器(Gollan等2011)。这些诱捕器价格低廉，易于使用，并且在各种景观的采样中都非常重要(Aizen和Feinsinger 1994，Leong和Thorp 1999，Toler等2005，Baum等 2006)。虽然盘式诱捕器已被广泛用于监测蜜蜂和各种寄生虫(Roulston等 2007，Tuell和Isaacs 2009， Droege等 2010，Sheffield等 2013， Gonc， alves和Oliveira 2013， Hudson等 2013，Popic等 2013)，但用于蜜蜂监测的塑料，罐式，有色叶片诱捕器的使用对于监测农业或其他生态系统中蜜蜂的多度而言是相对较新的。

使用多种标准，但适当的采样和监测方法对蜜蜂群落进行清查是非常重要的，随着时间的推移，这些方法是高效，可靠和可重复的。虽然有几个蜜蜂监测诱捕器可用，但它们在不同农业系统（如苹果园）中对整个蜜蜂群落进行采样的相对有效性并不为人所知。此外，广泛使用的盘式诱捕器诱捕器(Abrahamczyk 等 2010，Gollan 等 2011)与其他方法（如网捕(Wilson 等 2008，Grundel 等 2011)和马氏网(Bartholomew和Prowell 2005，Campbell和Hanula 2007)）相比，其相对有效性从来没有与叶片诱捕器相比较。同时使用不同的诱捕方法来监测蜜蜂的相对多度和多样性具有减少在蜜蜂采样中使用特定诱捕器产生的偏倚的优点。例如，在取样地区单独使用彩色盘式诱捕器可能会影响该地区蜜蜂相对多度的调查结果(Leong和Thorp 1999，Cane等 2000，Baum和Wallen 2011，Saunders和Luck 2013)；由于颜色的特性，盘式诱捕器可能只吸引那些被这些颜色吸引的蜜蜂物种(Leong和Thorp 1999，Baum和Wallen 2011)，可能不会吸引其他蜜蜂物种。另外，不同品牌的彩色碗可能使用不同的专有颜料，并且可能具有不同的UV光反射模式。盘式诱捕器还没有标准化，最常用彩色碗，Solo（Solo，Solo Cup Company，莱克福里斯特，伊利诺斯州），最近停止了他们的黄色彩色碗的生产线（DJB个人与Solo沟通）。

本研究的目的是比较不同类型的蜜蜂监测诱捕器在经济苹果园生长期测量蜜蜂多度，多样性，物种丰富度和基于分类群的群落结构（格局）中的有效性。记录所有类型诱捕器的光反射模式。花期前和花期后的蜜蜂多样性也进行了比较。

材料与方法

在宾夕法尼亚州亚当斯县进行了长达3年(2011–2013)的田间试验，以评估不同的诱捕器在监测经济苹果园蜜蜂多度和多样性方面的有效性。研究选择了种植不同苹果品种（例如，金冠Golden Delicious，York，and Honey Crisp）的六个果园。这些果园的所有者至少有10年没有使用受管理的传粉者，并且管理着在生产中的350,125公顷的果树。被选中的个别果园应尽可能远离该地区已知的蜜蜂群落。所有果园均由种植者选择由来自不同农药级别的化学品组成的常规害虫管理计划，例如昆虫生长调节剂、anthranilic diamide（邻氨基苯甲酰胺）、tetramic acid、微生物和新烟碱类杀虫剂。给苹果树施药时，布设在实验田中的诱捕器会接触到杀虫剂的田间残留。这些果园周边的景观主要由果树，落叶混交林和草地组成。

盘式诱捕器监测蜜蜂。盘式诱捕器是黄色，深蓝色和白色塑料碗(Solo，Solo Cup Company)。诱捕器被固定在高度可调的平台上（图1），这些平台是等腰三角形并由浅棕色胶合板制成（厚0.5英寸；底22英寸，边15英寸）。用一根金属杆（1.83m长的铁管）穿过平台，该杆通过中心的孔插入地下0.33m，然后将平台升高到所需的高度并使用高度调节螺栓和螺钉固定。每个颜色的盘式诱捕器被随机地设置在三角形胶合板顶点处，直径为5英寸的孔中，彼此间隔1至2英寸。用黑色装订夹在平台内进一步固定盘式诱捕器（2英寸宽，Office Depot欧迪办公，Boca Raton伯克莱屯，FL佛罗里达州）。在整个花期，诱捕器平台的高度为1.5米（从果园地面开始），但在花期后，平台高度调整到1米，以防诱捕器被树叶遮盖。在每个实验果园中，我们设置了10个可调整的诱捕器平台，每个平台都有三种颜色的盘式诱捕器。平台被放置在距离研究果园的树林边缘不同距离（15，35，55，100和200m）的两个横断面内（每个横断面5个平台）。每个平台放置在两棵苹果树之间，避免干扰果园的运作。记录每个诱捕器平台的GPS坐标，并在三年研究期间将平台都放置在相同的位置。

每年（2011-2013年）在开花前一周开始布设诱捕器，每周监测一次，直到收成季节结束（10月中旬）。每个星期，诱捕器都是24小时开放的，我们用当地的天气预报来确定有利的天气来进行盘式诱捕器的研究。在整个研究期间，所有的诱捕器放置在美国东部时间800小时和1200小时之间，24小时后检查。按照放置在现场的顺序检查诱捕器。在监测或样品采集之前，在每个盘式诱捕器中注入稀释的肥皂液。肥皂液通过在每加仑自来水中混合5滴液体洗涤剂来减少表面张力（Blue Colored Dawn Dish Soap；宝洁公司，辛辛那提，俄亥俄州）。

叶片诱捕器监测蜜蜂。在2012年和2013年间，除了布设的三个盘式诱捕器之外，其他两个市场上能买到的蜜蜂监测诱捕器（蓝色叶片诱捕器[Z-BVT]和黄色叶片诱捕器[Z-YVT； Spring Star Inc.，Woodinville，WA]）也被布设在所有的实验果园中。这些叶片诱捕器由一个淡黄色塑料罐（容量0.71升）和两个垂直放置在瓶子顶部的垂直叶片组成。每个罐子有黄色或蓝色的叶片。在所有的场地（两年都有），叶片诱捕器在季节初期与盘式诱捕器一起部署。这些诱捕器悬挂（尼龙绳）在苹果树枝末梢（距离地面1.8米高）。在每个果园里，布设两排叶片诱捕器（一个黄色和一个蓝色），每排有五个诱捕器，其距果园边缘的距离越来越远（15，35，55，100和200m）。叶片诱捕器与盘式诱捕器距离三到四行树。

在所有叶片诱捕器中，我们将Super Tech [乙二醇（107-21-1），二甘醇（111-46-6），水（7732-18-5），沃尔玛百货公司，本顿维尔，AR]进一步用自来水（60：40）稀释后作为淹没介质（稀释介质）和捕捉到的蜜蜂的防腐剂。当不可用时，使用用水稀释的类似的基于乙二醇的介质（联合汽车零部件常规绿色防冻剂，旧世界工业公司，诺斯布鲁克，伊利诺斯州）。每周收集捕获的昆虫。

样品采集和处理。用一对平头镊子从各种类型的诱捕器中分别收集蜜蜂，并立即将其置于含有70％乙醇的透明塑料小瓶中，直至在实验室中进一步加工（即钉扎，干燥和贴标签）。每个采样周期都按相同顺序检查诱捕器。在实验室中，将蜜蜂样本从其他节肢动物分离出来，并通过检索表(Mitchell 1960，1962；Michener 等 1994；Michener 2000)和来自Discover Life webportal(http://www.discoverlife.org/mp/20q?search¼Apoidea#Identification)的信息来鉴定到种。Leo Donovall（宾夕法尼亚农业部），David Biddinger（宾夕法尼亚州立大学），Jason Gibbs（密歇根州立大学）和Sam Droege（美国地质调查局）完成了识别工作。本研究收集的所有蜜蜂样品均储存在宾夕法尼亚州果品研究和推广中心（宾夕法尼亚州，比格勒维尔），并计划进入宾夕法尼亚州立大学弗罗斯特昆虫博物馆（PA，University Park（主校区））。随着专家对材料进行鉴定，随着新的检索表出现，这种蜜蜂数据库将不断更新，一些种的鉴别必将发生变化（例如最近加入新的Lasioglossum种和Jason Gibbs修改的检索表）。

盘式诱捕器和叶片诱捕器的紫外 - 可见 - 近红外吸收光谱分析。宾夕法尼亚州立大学材料研究所的材料表征实验室对全新的盘式诱捕器和叶片诱捕器的样品进行了光反射特性分析。此外，这两种类型的叶片诱捕器样品也在收成季节之后进行分析，以记录由于长期使用而导致的光反射模式的变化情况。使用配备150毫米积分球的Perkin-Elmer Lambda 950 UV-Vis-NIR分光光度计，在250-2,000nm的范围内，测定所有类型的盘式诱捕器和叶片诱捕器的总反射光谱。所有光谱都参考Spectralon反射标准。用于分析的其他采集参数是：4nm UV-Vis狭缝，NIR中的伺服狭缝，0.12s的积分时间和1nm步长。

统计分析。我们使用各种技术来比较在使用不同诱捕器情况下测定的的蜜蜂多度，物种丰富度和群落格局。使用拉普拉斯估计的R (R Core Team 2014)中的glmm ADMB软件包（Skaug等2014），用逐年拟合的广义线性混合模型来分析在不同诱捕器类型和颜色下的蜜蜂多度。对于特定年份的模型，基于似然比测试的模型比较，将嵌套在场地的森林邻近性作为随机效应和诱捕方法作为固定效应包括在内。随着时间的推移，平均蜜蜂多度使用三年所有的数据进行GLMM分析，将嵌套在现场的森林邻近性和诱捕器类型为随机效应，年份作为固定效应。使用似然比检验来选择合适的模型分布（泊松分布或负二项分布）并评估零膨胀。我们使用Wald检验来评估诱捕器类型的总体显著性和Tukeys事后分析以确定不同诱捕器类型之间平均多度的差异。在采样日期对数据进行总结，并按每个诱捕器每天诱集到的个体进行标准化，因为叶片诱捕器每周开放7天，盘式诱捕器每周开放1天。数据被标准化为每个诱捕器每天诱集到的个体数量，四舍五入到最接近的整数。还对一部分数据进行了相同的分析，这些数据仅限于该地区被确定为苹果传粉媒介的物种在花期前和花期的观察结果（Biddinger等，2015）。2012年的花期分析中排除了黄色叶片诱捕器的数据，因为统计比较的非零观测值太少，但平均多度如图2所示。通过Estimate S 8.2的稀释性曲线比较了各种诱捕器类型的物种丰富度（Colwell 2005）。平滑曲线表示基于样本矩阵的50个物种排列对物种积累的统计期望。平滑曲线代表基于样本矩阵的50种排列的物种积累的统计期望。用于生成稀释性曲线的置换过程产生置信区间，并允许在标准化数量的样本或个体上进行插入物种丰富度比较。因为叶片诱捕器和盘式诱捕器在不同的天数开放，我们分别比较了样本数量和个体数量的物种积累。对于基于样本的稀释性样本，一个样本由一个诱捕器位置组成，为期一年。我们还报告了Chao1物种丰富度指数，这是一种基于外推法，对每种类型诱捕器测定的物种丰富度（Shen等，2003）的保守估计。

在Canoco 4.5中，通过使用冗余分析(RDA)（一种约束排序的形式）来分析群落结构，进而评估蜜蜂分类群与诱捕器类型之间的关联（ter Braak和Smilauer 2002）。在每年和农场的位置，将每个诱捕器数周的数据平均到族（或亚科级别，如果没有属于族的）的水平。由于大量稀有物种，族被用来代替物种；通过巩固族级别的物种，我们能够在我们的分析中包括更多的蜜蜂。然而，我们也在物种层面进行了类似的分析，以确定每种诱捕器类型的物种特异性关联。表1是每个物种的族或亚科名称。农场位置被定为协变量，并被用在分析中定义模块。将数据进行对数转换，罕见的分类群(<20头)不包括在分析中。物种被集中和标准化（Leps和Smilauer 2007），物种与诱捕器类型的关系在Cano Draw 4.5(ter Braak 和Smilauer 2002)作出的的双标图中可见。使用基于蒙特卡洛置换测试(n = 499)的前进法来确定哪种类型诱捕器对排序模型贡献显着。

结 果

在宾夕法尼亚州六个苹果园采样三年后，我们采集了14，770只蜜蜂，其中包括118种，27属和5科。多度最高的物种包括：Augochlora pura (Say)（占34.4％），Ceratina calcarata Robertson（15.5％），Bombus vagans Smith（7.8％），Bombus impatiens Cresson（6.4％）和Apis mellifera L.（4.3％）。群落表现出倾斜的优势结构；10种多度最高的物种占所有采集的蜜蜂的80％以上。26个物种为单个体或双个体（singletons or doubletons），有62个物种个体数少于10头。

多度。考虑到花期(2011：，，；2012：，， ；2013:，，)和全季的多度(2011：，，；2012：，，；2013：，，；图二)，三年内的野生蜜蜂多度在不同类型的诱捕器中都非常不同。在2012年和2013年使用时，蓝色叶片诱捕器在全季节和开花时期分析中捕获的个体数量超过了其他任何类型的诱捕器（图2）。在三年中有两年，整个季节的蓝色诱捕器的平均蜜蜂多度大于白色和黄色的诱捕器。然而，在2011年的苹果开花最佳时期，白色和黄色的盘式诱捕器比蓝色盘式诱捕器具有更高的平均蜜蜂多度，这是唯一一年在开花期间盘式诱捕器颜色显示出显着差异的图（图2）。平均全季和盛开时期野生蜜蜂多度也随时间而变化(开花时期：，，；全季：，，；图三)。

物种丰富度。物种丰富度和物种积累率在不同类型的诱捕器中存在差异（表2）。揭示了基于样本的稀释性曲线，在插值为60个样本的情况下，基于非重叠置信区间的蓝色叶片诱捕器中物种积累的速率明显高于其他所有诱捕器（图4A；表2）。其他四种类型的诱捕器的内插物种丰富度没有差异。以个体为基础的稀释性曲线表明物种积累速率在黄色盘式诱捕器中最高，在蓝色盘式诱捕器下最低（图4B）。在200个个体的标准化值中，黄色盘式诱捕器具有最高的平均物种丰富度，而蓝色叶片诱捕器最低（表2）。Chao1外推物种丰富度估计最高的是蓝色叶片诱捕器和蓝色盘式诱捕器，最低的是黄色叶片诱捕器（表2）。

物种—诱捕器关系。排序揭示了蜜蜂亚科和族以及诱捕器类型之间存在显著差异，并在总体上与蓝色诱捕器有较强的相关性。这些分类群中的大多数与双标图水平轴上描绘的蓝色叶片诱捕器（，）高度相关（图5）。轴1（水平）解释了45.5％的族的变异和84.9％的受限部落—环境关系。与蓝色叶片诱捕器相关的分类群包括Anthophorini，Eucerini，Emphorini，Bombini，Ceratini，Osmiini和Augochlorini等等。沿轴2（垂直），这解释了另外的5.2％的族群变化和9.7％的族-环境关系，蜜蜂阵列在黄色叶片诱捕器和盘式诱捕器之间不同。这些族主要与蓝色和白色的盘式诱捕器有关，与黄色的叶片诱捕器呈负相关（图5），包括Andreninae和Halictini。Megachilini和Apini与蓝色叶片诱捕器和蓝色和白色盘式诱捕器有关（图5）。

在物种层面，我们发现大多数物种都与描绘在双线图的水平轴上蓝色叶片诱捕器（，）高度相关（图6）。轴1解释了32.5％的物种变异和86.1％的受限物种—环境关系。这些蜜蜂属于Augochlorella，Osmia，Ceratina，Melissodes，Anthophora和Bombus 等属。沿轴2（垂直），其解释了额外的2.9％的物种变化和7.6％的物种—环境关系，物种阵列在黄色叶片诱捕器和盘式诱捕器之间不同（）。这些物种主要与蓝色和白色的盘式诱捕器有关，与黄色叶片诱捕器负相关（图6），其中包括Lasioglossum和Andrena属等物种。

蜜蜂监测诱捕器的光反射特性。一般来说，蓝色盘式诱捕器的反射率曲线在蓝色（470纳米）典型频率附近有一个明确的峰值，而黄色的波长范围从550到800纳米（黄色，橙色，红色接近红外线），并且白色强烈地反射了从近紫外到近红外的所有波长（图7）。

蓝色叶片诱捕器的新（图8a）老（图8b）叶片在250-450nm范围内（远至中等紫外至蓝色）表现出更高的光反射率。相比之下，黄色叶片诱捕器的黄色叶片（图8a，b）显示出更宽的光反射模式，并且在580-1,000nm范围（黄色到红外）显示更高的反射率峰值。在这两种类型的诱捕器中，采集罐都具有相同的材料，并且在新旧罐（褪色）中，光反射模式类似于黄色叶片的光反射模式，但光反射率百分比略低（图8a，b）。

讨 论

鉴于对传粉媒介保护努力的增加，特别是在农业景观中，我们进行了这项研究，以提供宾夕法尼亚苹果园蜜蜂多样性的基线数据，并比较不同被动蜜蜂诱捕方法的效果。我们的结果表明这些农业生态系统支持了一个物种丰富的蜜蜂群落。在3年的研究中，我们记录了118种，占宾夕法尼亚州所有蜜蜂品种的32％。在这些蜜蜂中，有52种被记录到是访苹果花的（Biddinger等，2015）。物种积累曲线是渐近的，这表明我们对蜜蜂群的评估是对这个农业生态系统中物种丰富度的准确反映。

研究发现诱捕器类型会影响蜜蜂捕获的多度，丰富度以及它们对不同蜜蜂类群的吸引力。盘式诱捕器是被动捕获蜜蜂最常用的方法；然而，叶片诱捕器最近被引入作为替代技术。蓝色叶片诱捕器在捕获最多数量的蜜蜂时最为有效——无论是只在开花季节还是在整个季节（图2）。蓝色叶片诱捕器捕获的物种数也是最多的，并且在每个样本的基础上大大超过其他类型的诱捕器（图4A，表2）。然而，当按照个体基准标准化时，蓝色叶片诱捕器在积累新物种时效率最低，这是由于相对于其他类型的诱捕器，蓝色叶片诱捕器捕获较高比例的常见蜜蜂与稀有蜜蜂（图4B，表2）。这表明，在对稀有物种过度采样可能成为问题的情况下，应该适度布设蓝色叶片诱捕器。根据外推物种丰富度估计，蓝色叶片诱捕器的物种丰富度值最高。蓝色盘式诱捕器也具有相似的高外推值，但维护需要更多的劳动力，因为它们必须每天而不是每周收集一次。单一来源的叶片诱捕器也要标准化诱捕器类型，因为盘式诱捕器现在有许多不同的品牌，每种品牌都有可能使用不相同的专有颜料

大多数物种与蓝色叶片诱捕器有很强的相关性（图6），这项研究收集的物种中只有17.8％在蓝色叶片诱捕器中没有发现。（而其他诱捕器类型则为52.1-66.4％）。与蓝色叶片诱捕器密切相关的物种包括重要的苹果传粉者，如Osmia spp.，Ceratina spp.，Bombus spp. (queens)，和 Anthophora spp.。蓝色叶片诱捕器对Eucerini的其他中熟物种特别有吸引力，比如：Eucera hamata，Peponapis pruinosa，and Melissodes spp.，这些盘式诱捕器都很少捕捉到。在苹果花期前开展的一项独立研究中，我们发现蓝色叶片诱捕器能够重新捕获距离蜂巢200米内的大部分Osmia cornifron，进一步突出了蓝色叶片诱捕器吸引Osmia的功效。其他重要的苹果传粉媒介（如：Andrena spp.）常见于盘式诱捕器和蓝色叶片诱捕器。几乎没有物种喜欢黄色的叶片诱捕器超过其他类型的诱捕器。

蜜蜂的可见光谱范围从300到600纳米（紫外到黄色）。一般来说，已知蜜蜂只能辨别出几种颜色，如蓝色，蓝绿色，紫色和黄色。在Apis mellifera的情况下，颜色视觉是三色的，其在上述的光谱颜色区域中达到峰值(Avargue` s-Weber 等 2012)。虽然蜜蜂的色谱范围从紫外到橙色，但他们主要利用色彩对比来发现目标物。类似地，结合绿色背景（即果园地），不同的蜜蜂监测诱捕器（在本研究中评估）可能会产生一系列的颜色对比代码，将不同种类的授粉蜜蜂吸引到诱捕器中。本研究中使用的不同颜色的诱捕器的光反射模式可能是吸引不同种类的蜜蜂进入诱捕器的主要因素。这些诱捕器颜色鲜艳，但蜜蜂不使用亮度导航(Kevan 等 1996)，诱捕器的这些特征可能不会有助于蜜蜂在苹果园中对其定位。在这项研究中，宽的频率范围内黄色和白色盘式诱捕器的宽反射模式可能会使它们反射光线几乎变成白色。在过去，研究发现白色盘式诱捕器捕获的蜂蜜蜂数量明显多于黄色盘式诱捕器，但对于捕获野生蜜蜂种类并没有显着差异（Tuell 等2009）。就光反射模式而言，黄色和白色的盘式诱捕器似乎是一种广谱彩色引诱剂（比蓝色盘式诱捕器），它可能会刺激各种节肢动物，包括不同种类的膜翅目寄生蜂，食蚜蝇等，并值得进一步调查。像我们目前的那样的光谱分析，可以对传粉媒介诱捕器感知产生有益的作用，并应在传粉媒介诱捕器和监测设备的开发中得到更广泛的应用。

苹果园蜜蜂的多样性和丰富度可能很大程度上取决于各种因素，如果园中和周围地区的农药使用，各种病原体和寄生螨的流行，花卉资源，并且可能因不同生境而异。在盛开期间，蜜蜂主要访问苹果花来采集花粉和花蜜，而在开花后期，他们访果园地面上的各种开花植物（即不同种类的杂草），并接触各种农药（Biddinger等2014）。苹果生产是一个密集管理的系统，在商业苹果园中，野生和替代的授粉蜜蜂经常接触用于防治节肢动物害虫的各种化学农药(Hull 等 2009a，b)。这些农药中有许多种已被发现对苹果传粉者有害，如：Osmia cornifrons和Apis mellifera（Biddinger 等 2013b）。本研究中蜜蜂数量的年度或季节的变化可能是由于蜜蜂经常在苹果园和周围景观中接触不同的农药导致的。

在这项研究中使用的不同类型的诱捕器中，蓝色叶片诱捕器和蓝色盘式诱捕器能够有效捕捉一系列的蜜蜂物种，并且两种诱捕器捕获的蜜蜂物种丰富度的估计值都较高。与各种盘式诱捕器相比，本研究期间在苹果园的整个季节期间，叶片诱捕器更容易操作，并可能取代果园中其他传粉者多度监测方法。无论诱捕器类型如何，我们的结果进一步表明，在宾夕法尼亚州，对苹果园的传粉者多度和多样性估计中蓝色诱捕器（叶片和盘式）效果最好。