水稻是一种重要的粮食作物。在世界范围内，一半以上的人口都以水稻作为主粮。亚洲是水稻主要的生产地和消费地，约90%的水稻产量和消费都集中在亚洲国家【1】。在南亚和东南亚，由于当地特殊的气候，水稻容易受季风洪水的影响，导致稻苗被部分或完全淹没，对水稻的生产造成极严重的影响。据报道，在世界范围内，约有2200万公顷的低地水田易遭受洪灾，影响全球18%的水稻产量【2】。仅在孟加拉国和印度，每年雨季就有约1千万公顷稻田受到洪水的威胁【3】。

水淹（Submergence）是一种复杂的非生物胁迫，对植物的伤害主要受洪水状态的影响，比如：淹水深度、水温、浑浊度和透光程度等。如果水稻被完全淹没，由于水中空气浓度极低，二氧化碳和氧气的交换受到限制，从而抑制了光合作用和呼吸作用，导致能量供应不足。在完全水淹状态下，植物生长发育的各个方面都受到抑制，比如：叶片衰老加速，根的生长受到抑制，根对营养物质的吸收降低等【4】。

水稻淹水示意图【5】

面对水淹，水稻会启动一系列应急措施，以应对这种极端的生活环境。在完全水淹的情况下，最急需解决的就是空气不足和能量短缺的问题。这时，不耐淹的水稻会加速茎和叶的生长，以便快速露出水面，重新启动光合作用和呼吸作用，尽快恢复能量的供应。这种快速生长的水稻株型细长，洪水退去后容易倒伏，产量会受到非常大的影响。另外，如果淹水较深并且持续时间较长，在存储的能量耗尽前仍不能露出水面的话，水稻就会由于营养储备枯竭而死亡。不幸的是，在世界范围内，虽然水淹是一种常见的自然灾害，会极大地影响水稻产量，但是2006年以前，所有的商业品种都不耐淹【5】。

遭受水淹的稻田【5】

种质资源在植物的驯化演变过程中，经过自然或人工选择，积累了丰富的遗传变异，是基础生物学研究的重要材料。为了应对季节性的洪灾，印度等地的一些农民选育出一些特殊的耐淹水稻地方品种，其中比较有代表性的是FR13A。FR13A能耐受长达10天甚至更长时间的完全水淹。在遭受水淹时，FR13A不会快速生长，而是保持正常的生长速度，待洪水退去后可以快速恢复生长【6】。正所谓“人在屋檐下，不得不低头”，又或者“忍一时风平浪静，退一步海阔天空”。 FR13A应该是这些充满智慧的中国哲学的最好践行者。但是，FR13A自身也有一些严重的缺点，它的产量一般只有当地主要栽培品种的1/3~1/4，并且对光周期敏感，稻米品质也不好，这些都限制了FR13A的大规模推广【5】。不过，对这类耐淹地方品种的深入研究和挖掘，为培育耐淹高质高产的新型水稻品种带来了希望。

科研人员对FR13A的耐淹性进行遗传学研究后发现，这是一个典型的数量性状【7】。并且，位于9号染色体的一个主效QTL Submergence 1(Sub1)具有70%的贡献率【8】。通过图位克隆并结合BAC文库测序的方法，研究人员克隆到了SUB1位点。在FR13A中，SUB1区域编码3个串联的ERF（ethylene response factors）基因，分别被命名为Sub1A，Sub1B和Sub1C。有意思的是，在所有检测的21个水稻品种的Sub1位点中，Sub1B和Sub1C是共有的，但是只有一部分籼稻和aus品种基因组中编码Sub1A【9】。对Sub1中的基因进行进化分析后发现，Sub1A起源于Sub1B的一次复制事件，并且复制可能发生在籼稻驯化之后【10】。

Sub1A的图位克隆【5】

在研究过程中，科研人员发现一个非常有意思的现象：并不是所有含有Sub1A的水稻品种都耐淹。这又是为什么呢？原来，Sub1A又可分为两种等位基因：Sub1A-1和Sub1A-2。Sub1A-1只在耐淹品种中发现，而不耐淹品种编码Sub1A-2。在蛋白序列上，Sub1A-1和Sub1A-2只有一个氨基酸的变异，Sub1A-1的第186位氨基酸为丝氨酸，而Sub1A-2是脯氨酸。并且，Sub1A-1可被水淹强烈诱导，而Sub1A-2不能被水淹诱导。另外，Sub1A介导的水稻耐淹性还和Sub1C的水淹诱导特性被抑制有关【9】。

水稻的耐淹性和Sub1的基因组成与表达情况有关【5】

对Sub1介导水稻耐淹性的分子机制进行深入研究后发现，乙烯在该过程中发挥了重要作用。当水稻遭受水淹时，内源乙烯逐渐积累。在不耐淹品种中，乙烯会通过抑制GA信号抑制子SLR1和SLRL1进而激活GA信号通路，促进水稻的快速生长。而在耐淹品种中，乙烯会促进Sub1A-1的表达，Sub1A-1会进一步促进SLR1和SLRL1的表达，从而抑制GA及下游反应，植物的快速生长无法启动【11】。

Sub1调节水稻耐淹性的分子机制【5】

虽然含有Sub1A-1位点的水稻地方品种产量不高，农艺性状不好，限制了其进一步应用和推广，但是将Sub1A-1导入现有的高产品种中，可能是培育耐淹高产优质新品种的有效方法。于是，科研人员结合分子标记辅助育种的方法，将耐淹品种FR13A中的Sub1位点导入多种高产品种中，并进行了多次实验室和大田评估。另科研人员惊喜的是，在正常生长条件下，Sub1的导入对水稻的农艺性状没有任何不良影响。但是在水淹条件下，导入Sub1位点的品种产量可提高3-6倍，并可耐受幼苗期到开花期之间长达10-12天的完全水淹【4】。另外，经过多年的研究和实践，科研人员发现Sub1位点增加水稻耐淹性不依赖遗传背景和生长环境，这就进一步拓宽了Sub1的应用范围【12】。

导入Sub1的品种耐淹性显著增加【5，13】

Sub1新品种的优异表现吸引了许多亚洲国家的注意，多个Sub1新品种已经被推广应用。例如，Swarna-Sub1已经在印度、印尼和孟加拉国推广应用，BR11-Sub1在孟加拉国推广，而BR11-Sub1已经在菲律宾和印尼成功推广应用【5】。其实，Sub1位点的应用还远没有结束，将Sub1位点和其他优异抗逆位点相结合会进一步增加Sub1的应用潜力。相信在不久的将来，还会有一大批高产优质综合耐逆的水稻新品种被选育成功，造福一方百姓。

Sub1新品种已在多个国家应用和推广【13】

Sub1的“奇幻之旅”是基础研究和生产实践相结合的经典案例，值得我们每一个从事基础研究和应用研究的科研人员认真学习和反思。

参考文献

【1】Mackill, D. J., Ismail, A. M., Singh, U. S., Labios, R. V., & Paris, T. R. (2012). Development and rapid adoption of submergence-tolerant (Sub1) rice varieties. In Advances in agronomy (Vol. 115, pp. 299-352). Academic Press.

【2】Khush, G. S., & Garrity, D. P. (1984). Terminology for rice growing environments.

【3】Huke, R. E., & Huke, E. H. (1997). Rice area by type of culture: South, Southeast, and East Asia. A review and updated data base. IRRI.

【4】Das, K. K., Panda, D., Sarkar, R. K., Reddy, J. N., & Ismail, A. M. (2009). Submergence tolerance in relation to variable floodwater conditions in rice. Environmental and Experimental Botany, 66(3), 425-434.

【5】Bailey-Serres, J., Fukao, T., Ronald, P., Ismail, A., Heuer, S., & Mackill, D. (2010). Submergence tolerant rice: SUB1’s journey from landrace to modern cultivar. Rice, 3(2), 138-147.

【6】Catling, D. (1992). Deep water rice. London: MacMillan Press Ltd.

【7】Haque, Q. A., Lambers, D. H. R., Tepora, N. M., & Dela Cruz, Q. D. (1989). Inheritacne of submergence tolerance in rice. Euphytica, 41(3), 247-251.

【8】Toojinda, T., Siangliw, M., Tragoonrung, S., & Vanavichit, A. (2003). Molecular genetics of submergence tolerance in rice: QTL analysis of key traits. Annals of Botany, 91(2), 243-253.

【9】Xu, K., Xu, X., Fukao, T., Canlas, P., Maghirang-Rodriguez, R., Heuer, S., ... & Mackill, D. J. (2006). Sub1A is an ethylene-response-factor-like gene that confers submergence tolerance to rice. Nature, 442(7103), 705-708.

【10】Fukao, T., Harris, T., & Bailey-Serres, J. (2009). Evolutionary analysis of the Sub1 gene cluster that confers submergence tolerance to domesticated rice. Annals of Botany, 103(2), 143-150.

【11】Fukao, T., & Bailey-Serres, J. (2008). Submergence tolerance conferred by Sub1A is mediated by SLR1 and SLRL1 restriction of gibberellin responses in rice. Proceedings of the National Academy of Sciences, 105(43), 16814-16819.

【12】Singh, S., Mackill, D. J., & Ismail, A. M. (2009). Responses of SUB1 rice introgression lines to submergence in the field: yield and grain quality. Field Crops Research, 113(1), 12-23.

【13】Ismail, A. M., Singh, U. S., Singh, S., Dar, M. H., & Mackill, D. J. (2013). The contribution of submergence-tolerant (Sub1) rice varieties to food security in flood-prone rainfed lowland areas in Asia. Field Crops Research, 152, 83-93.