文 章 信 息

期刊名称：Grassland Research (草地研究)

英文标题：Annual yields of multispecies grassland mesocosms outperformed monocultures across a drought gradient due to complementarity effects and rapid recovery

中文标题：由于互补效应和快速恢复，围格实验中多物种草地年产量在梯度干旱环境下高于单一物种草地

第一作者/通讯作者：Eamon Haughey, 戈尔韦大西洋科技大学，爱尔兰

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编译者：苏楷淇 兰州大学草地农业科技学院 在读博士生

说明：该文仅代表编译者对论文的理解，如需参考和引用相关内容，请查阅原文。

 摘  要 

 前  言 

农业上的和生态上的干旱被广泛定义为对作物生产或生态系统功能产生负面影响的异常土壤水分缺乏的时期。未来，由于气候变化，特别是在与全球平均地表温度上升2°C或更高一致的气候变化情景下，全球许多地区干旱事件的频率和强度可能会增加(Intergovermental Pannel on Climate Change [IPCC], 2021). 自1950年以来，包括北欧和西欧在内的许多相对温带地区的农业和生态干旱发生率有所增加(IPCC, 2021)。干旱对草地生产力的负面影响，包括自然草地和农艺草地，已经在一系列生物群系中得到了充分的验证(Gilgen & Buchmann, 2009; Grime et al., 2000;Hofer et al., 2016; Vogel et al., 2012)。对草地的负面影响可能会对整个生态系统功能产生强烈影响，并对以草地为基础的粮食生产系统的可持续性构成挑战(Sternberg, 2011)。草原生产的牧草在全球肉类和乳制品生产中发挥着重要作用(Zhao et al.， 2020)，需要采取切实可行的适应策略来减少干旱事件对这些系统的影响(Mbow et al., 2019)。在经历波动事件的系统中，提供生态系统服务的稳定性可以通过对压力的抵抗和/或事件后的高弹性来实现(平衡稳定性)（McCann, 2000)。 在这种情况下，阻力被定义为面对压力事件保持生产力的能力，弹性被定义为在压力事件发生后迅速恢复的能力(工程弹性)（Peterson et al., 1998)。

1987 - 1988年期间发生在北美的一次严重干旱事件为物种多样性和生态系统稳定性之间的关系的研究提供了一个自然变动。在黄石国家公园的干旱之后，物种多样性与自然草原的稳定性之间存在正相关关系(Frank & McNaughton, 1991)。Tilman和Downing(1994)发现，在同样的干旱事件中，植物多样性较高的半自然草地的初级生产力更强。随后开展的多项研究中，一些研究控制了土壤湿度，然而，在干旱影响下植物多样性与稳定性之间的关系仍然没有明确。在模拟干旱的实验草地上，植物多样性与对扰动的抵抗力呈负相关(Pfisterer & Schmid, 2002)。在其他地方，实验植物群落中较高的植物多样性与恢复力(感觉恢复)呈正相关，但与自然发生的干旱无关系。对来自46个实验的数据进行meta分析发现，生态系统生产力对极端气候的抵抗力与更高的多样性呈正相关，但未发现恢复力对植物多样性有任何依赖(Isbell et al., 2015)。有几个潜在的不确定性因素限制了调和这些差异的能力，包括不同研究中用于描述抗性或者干旱后恢复的对比方法。使用相对而非绝对度量来衡量阻力和弹性(即干旱地块产量与控制地块产量之比;Pfisterer & Schmid, 2002;Tilman & Downing, 1994)是有利的，因为它可以用于比较跨站点或生态系统，并且不会因生产力差异而产生偏偏差(Isbell et al., 2015)。然而，在生产力至关重要的农业系统中，绝对响应(absolute response)是关键考虑因素(Carnus et al., 2015; Haughey et al., 2018;  Wanget al., 2007)。其他混淆因素包括缺乏的详细信息，以及过于广泛的用于测量土壤湿度的方法 (Vicca et al., 2012)。重要的是，许多关于干旱和生态系统稳定性的早期研究都是在半自然草地系统上进行的，目前尚不清楚他们的发现是否可以应用到自然草原。最近的研究表明，非集约管理草原物种丰富度的适度增加(从1个物种增加到4个物种)对干旱事件的抵抗力或恢复力增强(Hofer et al., 2016)和产量稳定性呈现增强效应(Haughey et al., 2018)。然而，在包含规定物种和栽培品种的农艺草地中，分离物种多样性、功能群和身份的影响仍然具有挑战性，这一点尤为重要。抗旱性也与物种身份和功能群有关，但与物种丰富度无关(Komaindaet al., 2020)。在高氮(N)管理下，由三个功能群组成的六种草地的组合比单一草地的产量更高(Grange et al., 2021)。 这是由功能群之间的积极相互作用(互补性)驱动的，重要的是，这些功能群不仅持续存在，而且在应对干旱尤其重要。然而，在这些研究中，只应用了单一的干旱处理水平，可能会导致错过一个关键的转变，这里定义为由相对较小的环境变化引起的生态系统功能的突然转变(图1c)，或多个群落之间更复杂的相互作用(图1e,f)，以响应干旱严重程度。

本文为了创造一个从丰水到严重干旱的梯度，在盆栽尺度的中生态系统中，对由四种农艺草地植物组成的单物种和多物种群落施加了五个水平的供水。采用均匀的土壤介质建立所有的生态系统，以确保具有相当的保水能力。所选物种包括浅根和深根，固氮和不固氮官能团的因子组合。与浅根物种相比，深根物种有望更好地应对干旱条件，因为它们有可能从深层土壤中获取水分(Chaves, 2004;Hoekstra, Suter et al., 2014)。在多物种农艺草地中纳入固氮豆科植物物种是过度生产的驱动因素，并有可能提高牧草生产的可持续性(Lüscher et al., 2014).

本试验研究了多个问题，重点是群落对干旱的绝对反应：

(i)评估干旱梯度对单一栽培四种作物及其四种混合作物年产量的影响程度。

(ii)调查多物种群落在干旱梯度上是否比单一物种群落具有更高的抗性。在这里，抗性是根据干旱处理期间整个梯度的绝对产量响应来定义的(见下文)。

(iii)调查与单一栽培相比，多物种群落在干旱梯度上是否恢复得更好。在这里，恢复是根据干旱处理后整个梯度的绝对产量响应来定义的(见下文)。

(iv)确定干旱(如果有)对试验结束时测量的选定根系功能性状(比根长和根质量密度)的影响。

(v)评估群落响应是否表明在干旱梯度上发生了关键转变(图1c)或群落之间的复杂相互作用(图1e,f)。

材料与方法

试验设计与管理

2012年6月，在Johnstown Castle Co.的一个温室中，在由大盆(容积约65 L，高0.41 m，顶部直径0.54 m)组成的生态系统中建立了草地群落，其中有以下物种:黑麦草(Lolium perenne L.)、菊苣(Cichorium intybus L.)、 白三叶草(Trifolium repens L.)和红三叶草(Trifolium pratense L.)。100个栽培盆填入均匀的土-砂混合物，土壤质地为砂壤土(8.3%粘土，22.4%粉砂和69.3%砂)。在播种前，土壤在盆中沉淀6周，此时测量土壤的容重(1.32±0.06 g cm⁻³)。以完全随机的方式将群落分配到温室内的中观位置。按照六边形网格在每个盆中播下60粒种子。4种植物分别作为单一栽培，4种草混合为多样群落，每种群落的种占比相等(25%)。播种两个月后，对种子发芽失败的材料进行更换。

试验期间（两年）使用volcraft DLlogger (Conrad Electronics Gmbh.)每隔30分钟记录一次温室内的小气候条件(空气温度和相对湿度)。每天使用标准滴灌系统(Irritec Technology Ltd.)对生物系用进行浇灌；三个灌溉滴管放置在每个群落中，彼此之间的距离大约相等，每次收获后移动，以防止优先流动路径的发展。在3月至11月的生长季节，地上生物量大约每6周收割一次，高度为5厘米，在建立年(2012年)收获3次，2013年(第1年)和2014年(第2年)收获6次。刈割后，记录各群落生物量的总鲜重。

在四种群落中，首先将生物量划分为各物种组分，并记录各组分的鲜重。在烘箱中风干直至达到恒定重量，测量每个试验材料生物量的干物质含量。在试验年份，施氮量为120 kg ha⁻¹年⁻¹，施磷量为120 kg ha⁻¹年⁻¹，施钾量为240 kg ha⁻¹年⁻¹。施用四次等量施肥，即在第一年和第二年的试验干旱期前后分别施用两次。

水分管理

在2013年5月和2014年4月开始对试验材料进行浇灌模式。这包括五个供水水平，从一般水分控制(TR1)到严重限水处理(TR5)。土壤湿度(%)的水平是根据所使用的土壤介质的物理特性来选择的，这对水分的有效性有很大的影响。处理基于预先设定的土壤水分目标范围(表1)。例如，最严重干旱处理的目标范围为5% ~ 7%土壤湿度，而对照的目标范围为>25%土壤湿度，其他三种处理的目标范围在这两者之间有规律的间隔。

在干旱处理开始时，对TR4和TR5处理实行完全供水，直到土壤含水率降低到各自的目标范围。在处理期结束时，所有处理再次使用自动灌溉系统获得相同的总水量。在生长季节，使用anML2 Thetaprobe (Delta‐T Devices Ltd.)每周至少测量一次土壤水分含量。在每个群落尺度进行3次土壤含水量测量(距离边缘至少10厘米)，计算每个处理水平的平均值。

根系性状测定

在2014年11月试验结束时对根系生物量进行采样。从每个生物样中，随机选择距离介面边缘至少50 mm的位置，以45°角取出直径为80 mm的芯。这定义每个花盆的土壤深度(垂直)为:0-106和106-212毫米，以下分别称为浅层和深层。使用标准的根洗程序将根从土壤中分离;加压水射流，洗净的根样品用纸巾擦干，然后记录总鲜重。剩余的新鲜根样品被烘箱干燥，直到达到恒定重量，并用于计算根生物量干物质含量。每个样品的根质量密度按两层根系生物量(干重)的总和(kg m⁻³)计算。采用代表性的新鲜根样品，在对每个样品的浅层进行染色和扫描后，测量特定根长(SLR)。取样后和实验室分析前，子样品保存在4°环境。将根置于50ml管中，加入40ml水和1.5 mL甲基紫原液(每升水加入1g甲基紫原液)，静置24h染色。然后将根系冲洗干净，用纸巾擦干，称好重量，均匀地铺在A4透明塑料布上，这样根系就不会重叠。使用背光数字平板扫描仪(Hewlett - Packard)以分辨率为300 dpi的黑白图像扫描该薄板。根据Pierret et al.(2013)的方法，使用图像处理软件imagej的ij_rhizo插件对图像进行分析。该分析提供了每个样品的总根长输出，用于计算每克根生物量(干物质)的单位米的SLR。

表1 每个试验水处理的目标SMC范围、应用的灌水量和测量的SMC。

注：SMC值是在治疗期间基于每周测量的平均值，括号内为±1标准差。在干旱期之外，所有的水处理都得到了相同数量的灌溉，目标是20%-25%的SMC。2013年处理66 d, 2014年处理71 d。SMC，土壤含水量;TR，处理。TR2-TR5处理期间灌水量与TR1处理相比减少(%)。

数据分析

根据灌溉系统的年度校准(在此期间测量所有水线的流量)，估计了所有五种水处理在处理期间的灌溉量(毫米)(表1)。这些值用于计算两年内TR2-5处理期间相对于水充足处理水平(TR1)的灌溉减少百分比(表1)。然后计算每个处理的2年平均灌溉减量值，以下称为干旱梯度(%)。

干旱期的平均收获产量计算为每个中生态在干旱期进行的四次收获的平均收获产量(干物质): 第1年的第2和第3次收获以及第2年的第8和第9次收获。旱期结束后直接进行的四次收获的平均收获产量(干物质)计算了每个生态系统在干旱后的平均收获产量: 第1年的第4和第5次收获以及第2年的第10和第11次收获。每年的平均产量被计算为两年的平均年产量(干物质)，其中年产量是该年中所有收获产量的总和。

根系测量(根质量密度和比根长度)只在实验结束时进行一次，求每个样品的单一根结果。为了确定处理、年份和收获对每个群落的单产(干物质)的影响，采用了线性混合效应模型(Pinheiro &Bates, 2006)。以产量作为响应，该模型将处理(五个水平)、年份(两个水平)和收获(12个水平，每年6个)作为固定因素，并将样品同一性作为随机变量，以考虑随时间的重复测量。固定因素之间的所有双向相互作用和单一的三方相互作用也被包括在内。产量数据被自然转换为模型残差的正态性和均方差。

另外，应用一个额外的线性混合效应模型，除了第一个分析中包含的因素外，还将群落认同作为一个固定因素。这提供了关于群落与其他固定因素之间相互作用的信息(附表S1:表2)。采用协方差分析(ANCOVA)确定了群落和水分梯度对旱期平均产量、旱后平均产量、年均产量和根系性状的影响。计算的干旱梯度(%)为固定协变量，以表示干旱处理(表1)。

如果干旱处理对给定群落的产量或根系性状有显著影响，这就表明了一种处理效果，相关拟合线的方向表明是正的还是负的，线的斜率表明了这种影响的程度。如果干旱处理对特定群落的产量或根系性状没有显著影响，这表明没有处理效果或中性关系，在这种情况下，拟合线的方向和斜率没有被考虑在内。在评估特定群落的抗旱性(绝对响应)时，干旱期干旱处理对收获平均产量的显著负面影响表明抗旱性低，拟合线的斜率表明影响的大小。没有明显的干旱效应表明对干旱的中性反应和高抗性。在评估给定群落的干旱恢复(绝对响应)时，干旱处理对干旱后时期收成的显著负面影响表明没有或低的恢复，拟合线的斜率表示影响的大小。没有明显的干旱影响表明对干旱的中性反应和高恢复。在这种情况下，补偿性的显著和积极的影响也是可能的。此外，如果在处理期间没有干旱的初始影响(即，整个梯度的高抗性)，则不可能有恢复响应。对干旱处理对年均产量和根系性状影响的ANCOVA结果解释更为直接；同样，重点关注响应和干旱梯度之间的关系的方向和幅度。采用事后Tukey诚实显著性差异(Tukey honestly significant difference test)检验来检验社区之间的差异，并根据整个梯度的估计平均值将社区按照最高到最低的表现进行排序。干旱后的产量和根质量密度数据对模型残差的正态性和均方差进行了自然对数变换。此外，还进行了额外的方差分析，比较了不同梯度的群落干旱期和恢复期的平均产量(附表S1:表3)。所有数据分析均使用R统计软件进行(R Core Team, 2020)。

 结  果 

在试验的两年中，温室内的小气候条件具有合理的可比性(附表S1:表1)。第1年(2013年)和第2年(2014年)夏季 (6月、7月和8月)的温室平均温度分别为21.5℃和20.4℃(附表S1:表1)。根据温室小气候条件，每周调整一次浇水方案，以保持土壤含水量在目标范围内。从干旱期开始，TR4和TR5中生态系统的土壤水分含量大约需要3周时间才能达到目标土壤水分范围(图2)。在干旱期结束后，土壤水分水平在两年内的几天内恢复到所有处理的可比水平(图2)。

不同年份和处理水平收获产量

线性混合效应模型表明，水处理对所有五个观察样品的单产产量都有显著影响(表2)。当减少供水时，特别是在TR4和tr5的情况下，干旱期间导致收获的产量大幅减少，随后在干旱停止后收获的产量迅速恢复(图3)。水处理的效果对菊苣(C. intybus)(p = 0.002)和黑麦草(L. perenne)(p = 0.002)的影响弱于其他生物（p < 0.001)，表明其抗旱性略强(表2)。年份对所有群落的产量都有显著影响，除了黑麦草(L. perenne) (p = 0.543)，这可能是由于其他四个群落在第二年的产量普遍较低的原因(图3)。收获对所有群落的产量都有非常显著的影响(p < 0.001)，这与观察到的强季节性生长模式相对应(图3)。

所有群落的年限收获互作均极显著(p < 0.001)，这意味着第二年的产量普遍较低。各群落的处理收获互作也极显著(p < 0.001)，对应于干旱期处理的负效应较强，快速恢复后影响有限。年限处理之间没有显著的交互作用，表明两年内处理对产量的影响是相当的(表2)。

干旱时期的抗产性

在整个干旱梯度中，所有群落的产量都有所下降(图4a)。干旱期处理对产量有极显著影响(p < 0.001)，且5个群落间差异显著(表3)。后置试验表明，在整个干旱梯度中，四种混合的产量最大(干物质产量0.37 kg m^-2); 其中，红三叶(T. pratense) (0.33 kg m^-2)和白三叶(T. repens) (0.32 kg m^-2)，而菊苣(C. intybus) (0.23 kg m^-2)和黑麦草(L. perenne) (0.20 kg m^-2)的产量最低(表3)。这三个产量最高的群落的抗旱性较低，与红三叶(T. pratense)和白三叶(T. repens)相比，它们的线性关系更为负拟合(图4a)。在没有改变因素的情况下，高度显著的处理与群落相互作用(p < 0.001)的存在表明，在干旱期间，群落之间的反应很复杂(见图1f)。

干旱后产量恢复强劲

在恢复等量供水后，所有群落的产量都得到迅速恢复，表明不同生态群落对各级干旱具有很高的恢复潜力(图3和4b)。各个处理之间结果相对较小，但显著(p = 0.029)(图4b和表3)，这是由于一些群落的茎部生物量在干旱后产生了适度的补偿性响应。干旱后的补偿反应表明，在第4和10次收获后，多样性混合群落和菊苣(C. intybus)群落存在补偿反应(图3)。各群落间差异极显著(p < 0.001)。在整个梯度中，生产力最高的群落是多样性混合群落(0.56 kg m−2)和红三叶(T. pratense)群落(0.49 kg m^-2)，其次是白三叶(T. repens)群落(0.35 kg m^-2)，最低的是菊苣(C. intybus)群落(0.24 kg m^-2)和黑麦草(L. perenne)群落(0.22 kg m^-2)(表3)。在干旱后时期，各群落之间相户作用不显著(见图1a,d)。

一项单独的ANCOVA分析比较了每个群落的干旱期产量和恢复期产量(如图3a,b)，结果表明，与干旱期相比，在整个干旱梯度中，多样性混合群落和红三叶(T. pratense)群落在恢复期的平均产量都显著高于干旱期(p < 0.001)(S1:表3)。结果显示在恢复期，无论水处理如何，这些群落的产量都较高(见图3)。

表2 水处理、年份和收获次数对各群落收获产量的影响。

年产量

干旱对年均产量的负面影响非常显著(表3和图4c)。因此，尽管所有群落能够从干旱中迅速恢复，但仍对年总产量产生负面影响。在不同的干旱梯度上，群落间的年均产量差异也非常显著(p < 0.001)。四种混交种的产量(2.46 kg m^-2)显著高于其他群落(越界超产，其中混交种的表现优于表现最好的组分单作)。排在第二位的是红三叶(T. pratense)群落(2.23 kgm^-2)，其产量显著高于白三叶(T. repens)群落(1.73 kgm^-2)，而白三叶(T. repens)群落的产量又显著高于菊苣(C. intybus)群落(1.39 kgm^-2)和黑麦草(L. perenne)群落(1.23 kg ^-2)(表3)。与干旱期间观察到的产量响应相似，三个最多产的群落受干旱的负面影响更大(见图4c)。处理x群落相互作用(p < 0.001)的存在表明群落之间的复杂反应(见图1f)。然而，与供水对处理和群落的影响相比，这种相互作用的影响非常小(表3)。

表3 植物群落对干旱梯度的响应

注：以干旱梯度(%)为协变量的性状协方差分析结果。干旱期产量是干旱期四次收获(每年两次)的平均收获产量，恢复期产量是恢复期四次收获(每年两次)的平均收获产量和年产量(2年以上)的平均年产量。估计的平均值根据最正的平均值(从A到D的下标)从高到低排列。字母表示群落差异事后检验的结果，具有相同字母的群落与物种之间没有显著差异(使用p = 0.05的阈值)。缩写：Ci, Cichorium intybus; Lp, Lolium perenne; Tp, Trifolium pratense; Tr, Trifolium repens.

图3 5种水处理(TR1 ~ TR5)中每个群落2年试验(100个群落，每个群落和处理水平n = 4个重复)的平均收获产量。每年的干旱处理期由“DRT”和垂直实灰线表示。垂直的灰色虚线表示第一年和第二年的间隔，收获1 - 6在第一年进行，收获7 - 12在第二年进行。

根质量密度和比根长度

干旱胁迫对根系质量密度无显著影响(p = 0.092)(图5a)。但不同群落间根质量密度差异极显著。在整个干旱梯度中，菊苣(C. intybus) (3.20 kg m⁻³)和多样混播(2.28 kg m⁻³)群落的根质量密度显著高于黑麦草(L. perenne) (1.17 kg m⁻³)或红三叶(T. pratense) (0.98 kg m⁻³)，显著高于白三叶(T. repens) (0.40 kg m⁻³)(表3)。比根长越大，根系越细;比根长越小，根系越粗，如抽根。处理对具体根长没有显著影响，但群落间差异非常显著(图5b)。事后测试表明(估计平均值)，在整个干旱梯度中，黑麦草(54.5 m g^-1)的比根长度显著高于白三叶(37.7 m g^-1)，其次是红三叶(23.8m g^-1)， 4种草混播(18.5 m g^-1)和菊苣 (7.7 m g^-1)群落的比根长度最低(表3)。

图4 不同干旱梯度下5个植物群落(4个单一栽培和4种混合栽培)的产量(每个群落n = 4个重复中生态系统)。(a)干旱期间，每个社区四次收获(每年两次)的平均产量。(b)在恢复期间，每个群落的产量平均为四次收获(每年两次)。(c)每一社区的平均年产量(两年以上)。线条表示线性回归，线条周围的灰色阴影表示标准误差(在95%置信区间)。

四种群落对总产量的贡献

在4种群落中，到实验结束时，在所有处理水平上，菊苣都是优势品种。尽管在4种群落建立时，二年生黑麦草对产量的贡献在40% - 50%之间，但到第1年末，在所有处理水平上，它对产量的贡献都不到5%，并且在第2年都没有恢复。在第一年的最后收获时，三叶草品种约占产量的50%。到第2年末，四个物种群落中三叶草的比例大大降低，尤其是红叶草(附表S1:表4)。

图5 在实验结束时测量根系性状结果在干旱梯度(4个单一栽培和4个物种混合物)下在干旱梯度(每个群落n = 4个重复的中生态)。(a)根质量密度(整个中观)和(b)比根长度(仅0-15 cm土壤深度)。线条表示拟合的线性回归，线条周围的灰色阴影表示标准误差(在95%置信区间)。

 讨  论 

供水量减少对所有群落的产量都有强烈的负面影响。不同群落间的平均绝对产量和干旱响应程度存在显著差异。多样性草种混播和三叶草单作群落的产量最高，但抗性较低，而产量较低，但抗性较强。然而，所有群落每年都表现出非常高的干旱恢复，并且在干旱事件发生后的两次收获中都表现出完全恢复的产量。尽管是抗旱性最低的群落之一，但与四种单一栽培相比，四种群落在不同干旱梯度下的年产量显著增加。四种群落的高年产量可能是由豆科植物与非豆科植物之间的正相互作用和四种植物相对较高的单株干旱恢复驱动的。实测根系性状(根质量密度和比根长)不受干旱梯度的影响。

四种群落在干旱梯度上的年产量更高

用于饲料生产的草地应具有对非生物扰动的高抵抗力和快速恢复能力，从而实现高的年生产力和整个生长季节的稳定产量。与单一栽培相比，在两个地点(与本文使用的相同的四个物种)进行的田间试验表明，在降雨控制和单一干旱水平下，四种混合栽培具有更高的产量稳定性(Haugheyet al., 2018)。重要的是，在这里，我们发现四种群落的年产量在多个干旱严重程度水平上都显著上升(表3)。这表明，将这些功能特征结合起来，作为一种适应策略，在面对从轻微到极端严重的干旱事件时，集约化管理的草原具有潜在的好处。尽管单栽菊苣产量较低，但以菊苣为主的四种混交种(特别是第二年)产量较高，并在干旱梯度上表现出海侵式超产。这只能通过非常强的混合效应和作为协同种间相互作用的互补性来实现(Hector, 1998;Kirwan et al., 2009)。尽管草本-三叶草和草本-草功能群之间也可能发生互补，但在管理的草地系统中已经观察到这种强互补效应，主要归因于草和固氮三叶草物种的相互作用(Nyfeler et al., 2009(Grangeet et al., 2021;van rujven & Berendse, 2005)。重要的是，观察到的四种群落的过度生产发生并持续在干旱梯度上。在干旱条件下，在各种草地系统中都观察到持续存在的积极物种相互作用(Craven et al., 2016)。同样，在田间实验中，Grange等人(2021)发现，在干旱和对照条件下，功能基团的相互作用始终保持积极，与干旱下的单一栽培相比，六种混合物的相对产量效益更大。

物种特有的抗旱性，但所有群落的快速恢复

从半自然系统到集约化管理系统，干旱事件对草地产量的负面影响是众所周知的(Finn et al., 2018;Gilgen & Buchmann, 2009;Grange et al., 2021;Grimeet al., 2000;Hofer et al., 2016;Vogel et al., 2012)。在我们的研究中，所有群落的产量都受到整个收获期的干旱处理的显著影响，并伴随着产量的强烈季节性变化(图3)。正如预期的那样，在干旱期间，干旱对所有群落的产量都有强烈的负面影响。四种混合群落和三叶草单作群落在干旱期间(在整个干旱梯度上)的产量显著高于单作黑麦草和菊苣。从干旱严重程度与平均干旱期产量的拟合关系的斜率可以看出，二年生黑麦草和菊苣对干旱的抵抗力最强(图4a)。只有在最严重(TR5)和次严重(TR4)处理下，抗性较低但产量较高的群落的产量才与产量较低的二年生黑麦草和菊苣的产量相近。这表明，在干旱条件下，相当于减少63%的灌溉(本研究中的TR3)，三叶草和四种群落比抗性更强的群落更具生产力(表1)。

对扰动的高抵抗力通常被为一个积极的属性；然而，在这种情况下，尽管单播黑麦草和菊苣具有抗旱性，但这仅仅表明它们在控制条件下的低产量在整个供水梯度上一直很低。在绝对产量与农场收入直接相关的农艺系统中，如管理草原的饲料产量，从高产(和高收入)的位置开始的抗性较低的混合物可能更好(Carnus et al., 2015)。无论年生产力或植物多样性水平如何，所有群落都在干旱后时期完全恢复。事实上，四种混合作物和单栽培菊苣群落的干旱后平均产量在干旱后表现出补偿反应(图3)。干旱事件后草地系统的补偿性生长响应可能是由地上和地下动态的组合驱动的，包括养分的可用性和微生物活动(zhou et al., 2022)，或者在混合群落的情况下，混合效应本身(Hofere et al., 2016)。总体而言，在干旱后阶段，4种群落中，与多年生黑麦草和单种菊苣相比，红三叶群落的产量显著提升，其次是白三叶的产量。

van Ruijven和Berendse(2010)在一个实验草地上发现，在群落水平上，抗旱性(感觉恢复)与植物多样性呈显著正相关，而与产量无关。这与我们研究的四种群落的表现基本一致。然而，四个物种群落的抗旱性较低，可能是由于我们的中生态系统的集约化管理，高矿质氮投入，以及由于包括为农业生产而培育的品种，使它们倾向于更高的生长速率。据报道，在其他地方，无论植物多样性水平如何，生产力较高的群落对干旱胁迫的相对抗性较低(Wang et al., 2007)。

根系性状与干旱响应

测量的根系性状对水处理缺乏响应，表明与地上响应相比，对供水变化的敏感性较低，这与使用同一物种的其他研究一致(Haughey et al., 2020)。在其他地方，五种草的严重干旱导致根系生物量响应具有高度的物种特异性，从生物量显著减少到生物量显著增加，再到根本没有响应(Bloor et al., 2018)。de Vrieset 等人(2016)发现，四种温带草原物种的根系生物量受到干旱处理的显著影响，但在干旱处理后的10周内，这种影响在时间上有所不同。这种时间效应在我们的研究中无法检测到，因为根性状只在实验结束时测量。较高的比根长度与较高的养分和水分获取率有关(Bardgett et al., 2014;Robinson, 1994)。虽然我们发现干旱对比根长度没有显著影响，但不同群落间存在显著且较大的差异。在干旱条件下，以高比根长度为特征的广泛根系的物种，如本研究中的黑麦草，可能具有优势。与我们的预期相反，抗旱性与浅根或深根的功能类型都没有明显的联系，因为就地上生物量而言，最具抗旱性的物种是直菊苣(C. intybus)和细根黑麦草(L. perenne)群落。然而，增加抗旱性的潜力可能受到中生态系统深度的限制，而在地下条件下，至少在干旱事件的早期阶段，深层土壤水分可能更多(Hoekstra, Finn et al., 2014).

压力梯度实验的方法学优势

研究气候变化的常见方法通常是直接操纵气候条件或利用自然发生的环形气候梯度(Halbritter et al., 2020)。直接操纵降水来检测干旱胁迫的实验通常使用单一扰动水平，例如降雨控制与降雨排除处理。然而，施加的压力的严重程度可能导致非常不同的和特定于地点的结果，特别是如果存在临界过渡，群落的响应会发生巨大变化(图1c)。Hofer等人(2016)强调了使用单一降雨排除处理来调查干旱对草原影响的多地点野外尺度研究的优势和挑战。在这种情况下，由于当地的天气模式和土壤物理性质的差异，在一个地点施用的处理强度比在其他地点施用的强度要严重得多。将直接气候操纵方法与应力梯度相结合，有可能为生态系统对扰动的响应提供额外的见解(Dunne et al., 2004)。虽然与野外研究相比，受控环境实验在生态上不太现实，但它允许对气候处理进行更大的控制，并实施更多的扰动水平。在我们的研究中，对供水梯度有很强的产量响应，这种响应大体上是线性的，而拟合关系的斜率提供了响应大小的信息，这是二元比较不可能做到的。在这里，没有观察到跨越干旱梯度的关键转变；然而，在干旱期间和年产量中，群落之间存在复杂的相互作用。这突出了在该系统中使用梯度方法的方法学优势。我们建议在其他模型系统中，在进行田间试验之前，可以使用中尺度试验中的梯度来更好地表征适当的“干旱严重程度”水平，在田间试验中，实施多重处理水平更加困难和昂贵。

结  论

更可持续的饲料生产是未来草地农业的关键要求，这意味着在不降低产出数量和质量的前提下，减少外部投入(如化肥(依赖化石燃料)和其他农用化学品)的数量(Foley et al., 2011; Lüscher et al., 2014)。通过使用间作技术重新设计耕作系统，如多物种草地以更低的投入提供相同或更高的产量，有可能实现草地农业的可持续集约化(Delaby et al., 2020; Haughey et al., 2019;Pretty et al., 2018)。此外，除了提高生产的可持续性外，草地农业还需要制定切实可行的适应战略，以应对日益增加的农业和生态干旱，这些干旱在未来气候变化情景下的频率和持续时间将会加剧。在我们的研究中，无论干旱强度如何，四种群落在2年内的年产量都显著增加。这种响应是由物种间的积极相互作用(互补性)以及所有四种组成物种从干旱中迅速恢复所驱动的。许多调查极端气候事件对生态系统功能影响的研究只使用控制和干旱处理的二元组合。这项研究显示了使用梯度方法进行降雨操纵实验的方法学上的好处。

总体而言，由于高生产力和快速恢复，多物种群落在饲料产量方面提供了更高的保险，以抵御中度到极端严重的干旱。

原文链接：https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/glr2.12064

引用格式：Haughey, E., McElwain, J. C., & Finn, J. A. (2023). Annual yields of multispecies grassland mesocosms outperformed monocultures across a drought gradient due to complementarity effects and rapid recovery. Grassland Research, 2(4), 309–321. https://doi.org/10.1002/glr2.12064

排版：甘露雪

统筹：沈锦慧 秦泽平

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GR期刊介绍

Grassland Research是我国草业科学领域第一本国际学术期刊，季刊，由中国草学会和兰州大学共同主办。该刊受中国科技期刊卓越计划高起点新刊项目支持，由国际出版集团John Wiley & Sons Australia, Ltd.提供出版及宣传服务，于2022年正式出版。

 Grassland Research论文刊发范围广，综合性强。从分子到全球变化层面，全维度聚焦草业科学及其在人类可持续发展中的作用。期刊将刊登天然草原，栽培草地、草坪和生物能源作物，以及草地生态系统三大板块的基础性和应用性研究成果、综述、论点等类型的文章。优先考虑发表青年学者优秀研究成果，期待成为青年科学家喜爱的国际学术交流主阵地。

在创刊前三年，Grassland Research将免收版面费，以OA形式通过全球化出版平台Wiley Online Library出版。