文章信息
期刊名称：Grassland Research（草地研究）

英文标题：Functional group richness increases multifunctionality in intensively managed grasslands
中文标题：功能群丰富度增加了集约化管理草地的多功能性
第一作者&通讯作者: Laura Argens (Technical University of Munich, Terrestrial Ecology Research Group, Department for Life Science Systems, School of Life Sciences - Freising, Germany)

编译：尤杨 兰州大学草地农业科技学院 在读博士生
说明：该文仅代表编译者对论文的理解，如需参考和引用相关内容，请查阅原文。

摘要
背景
在过去的几十年里，农业产量不断增加。然而，只关注生产可能会损害环境。建议农业多样化以提高产量和可持续性。生物多样性试验显示了对生态系统和生产力的积极影响。然而，由于植物种类和管理制度的差异，将这些结果应用于集约化管理的草地受到了质疑。关于多样性是否有利于多功能，即在集约化管理下的多种生态系统功能的综合指数，目前仍缺乏研究。

方法

为了解决这一问题，我们将集约管理的多物种草地轮作中，将植物物种丰富度从1种调整到6种，跨越3个功能群（豆科植物、草本植物和禾本科植物），并研究了7种生态系统功能。

结果
研究发现，随着功能群和物种丰富度的增加，植物的多功能性逐渐增强。豆科-草本植物混播具有较高的多功能性，而禾本科单播和禾本科比例高的混播具有较低的多功能性。不同的植物种类和植物群落驱动不同的生态系统功能。豆科植物和草本植物提高了生产力和水分利用率，而禾本科植物则增强了抗入侵能力。这些结果表明，通过具有互补生态性状的植物的有针对性的组合，可以促进多功能和个体生态系统功能。

结论
在集约化管理下，植物多样性也可以改善多功能性，潜在地有利于农业经济和可持续性。

关键词
生物多样性、生态系统功能、集约化管理草地、遗产网络（LegacyNet）、多功能性

前言

农业管理程序主要来源于增产战略。这些策略在生产上取得了成功：在1965年至1985年期间，产量增加了56%，而在1985年至2005年期间，当考虑到收获土地的增加时，产量又增加了20%（Foley et al., 2011）然而，目前的管理做法可能会对环境产生负面的副作用，例如本地传粉者的减少、病虫害的增加、土地和水质的退化（Foley et al., 2011; Gordon et al., 2008）因此，不稳定性可以破坏生态系统服务（ES），其定义为“人们从生态系统获得的利益”（千年生态系统评估, 2005; Wallace, 2007）越来越需要从生产系统中提供多个ES（Dade et al., 2018）。理想情况下，农业管理实践除了确保系统的可持续性外，还应共同致力于促进生产和其他生态系统功能（EFs）这种管理需要关于EFs（Costanza et al., 2017）的背景知识，它描述了生物地球化学过程以及生态系统中物质和能量的流动和交换（Naeem, 1998）和ESs的来源。自20世纪90年代以来，人们已经制定了策略来优化生产，同时降低环境和资源成本（Bennett et al., 2014; Gardner, 2006）。这些战略包括有害生物综合治理、作物和生物多样性的综合管理，或集约化小规模和斑块规模系统（Gomiero et al., 2011; Pretty, 2018）然而，农业的副作用仍然很高（Röös et al., 2018）。在各种生态系统（草原、森林）中，生物多样性的增加被证明会增加生态系统的功能，包括生态系统的生产力和稳定性（Gamfeldt et al., 2013; Lavorel et al., 2011; Zavaleta et al., 2010）。生物多样性提高了地上和地下几种生物的丰度（Scherber et al., 2010），并增加了多营养级草地的能量流动和储存（Buzhdygan et al., 2020），这对生态系统功能至关重要（Weisser et al., 2017）。生物多样性也被证明对多功能产生积极影响，即同时提供各种生态系统功能（Dooley et al., 2015; Meyer et al., 2018; Suter et al., 2021）。通常，生物多样性效应不仅来自于物种的数量，还来自于单个植物功能群的数量或存在（Allan et al., 2011; Dassen et al., 2017; Weisser et al., 2017），根据植物上、地下形态特征、物候和资源获取策略等性状将植物划分为功能类群，反映了它们在时空上的互补性（Roscher et al., 2004）。虽然在试验系统中已经发现物种丰富度和功能群丰富度对生态系统功能的强烈影响，但各种EFs的生物多样性效益在农业中的适用性仍在研究中（Manning, Loos, Barnes, Batary, et al., 2019）。例如，这对于集约化管理的草原系统来说是正确的。大多数草原生物多样性试验研究都是在粗放式管理下进行的（例如，Jena试验，Cedar Cree）（Tilman, 2001; Weisser et al., 2017）。近年来，许多研究也探讨了集约化管理下草地的生物多样性效应（如农业多样性试验）（Kirwan et al., 2014）人们越来越认识到，集约化管理的草原能够提高农业地区的生产力和可持续性。在这里，集约化管理的草地被定义为强集约化草地，这意味着它们是高土地使用强度的次级草地，通过施肥（Dengler et al., 2020）和每年多次的割草事件来提高产量。与永久的草地相比，集约管理的草地可以通过建立特定的物种混合物来实现特定的目的，特别是在通常非常缺乏物种的轮作草地系统中，定期重新播种，主要是在耕地之后，以保留植物的物种组成。虽然土地利用集约化，包括较高的施肥、增加的载畜率、频繁的切割、排水、耕地和补种，以及消除小规模异质性，会导致不同分类群的生物多样性严重损失（Allan et al., 2014），但使用多物种混合也被证明对集约化管理的草地有益。研究表明，在集约化管理的草地上，与单一栽培相比，禾-豆科植物混播具有更高的产量和更强、持续的杂草抑制作用（Connolly et al., 2018; Finn et al., 2013; Grange et al., 2021; Kirwan et al., 2007; Nyfeler et al., 2009）。此外，包括牧草在内的多物种混播可以减少50%的氮投入，同时获得与单种牧草相同的产量（Grace et al., 2018; Hamacher et al., 2021）。通过固定氮并将其转化为其他植物可获取的形式，豆科植物的存在可能减少对合成肥料的需求及其相关的环境影响，因为氮负荷已被证明会降低昆虫物种丰富度（Haddad et al., 2000）。即使在豆科植物自然消失后，也可以显示出对产量的遗留效益（Brophy et al., 2017），这表明在作物轮作中使用多物种混合物作为草地轮作的好处。将多物种草地轮作纳入作物轮作是提高农业系统可持续性和复原力的一种有希望的策略，同时还提供一系列ESs（Martin et al., 2020），如自然害虫防治、授粉（Gurr et al., 2003; Tscharntke et al., 2012），以及后续作物的生长促进（Fox et al., 2020）。尽管已经在集约化条件下管理的草原上进行了关于多样化草原对多功能性的益处的重要研究（Dooley et al., 2015; Suter et al., 2021; Yan et al., 2023），到目前为止，与多样性相关的多功能性主要是在广泛管理的草原中研究的（Byrnes et al., 2014; Hector & Bagchi, 2007; Lefcheck et al., 2015; Meyer et al., 2018; Pasari et al., 2013; Zavaleta et al., 2010）。因此，在集约化管理下，对多物种混合对多功能的好处的了解仍然有限。这是一个重要的知识缺口，因为由于物种丰富度的差异，将广泛管理生物多样性试验的见解应用于实际的生态系统（如农业系统）可能受到限制（Jochum et al., 2020; Manning, Loos, Barnes, Batáry, et al., 2019），如栽培物种的使用和管理强度（Felipe-Lucia et al., 2020）。因此，有必要研究集约化管理条件下的多功能性，以了解其对农业生态系统功能的影响。本研究探究了轮作草地的多样性-多功能性关系，反映了农业利用草地的现实状况。在德国的Freising，建立了50个草地样地作为单种和多种混交种来研究生态效应。与传统的草地生物多样性试验不同，本试验采用该地区典型的农业用饲草植物，建立了3个功能类群（草本植物、禾本科和豆科植物）不同物种丰富度水平（1、2、3、4和6种）的样地。此外，根据农业使用的草地轮作的通常管理方式施用肥料，根据农民最大限度的生产收益，田地每年最多割4次。此外，未实施杂草控制。基于代表EFs的“植物生产力”、“入侵抗性”、“捕食”、“哺乳动物活动”、“水分可利用性”和“节肢动物”17个变量，我们解决了以下问题：（1）多功能性是否随着物种和/或功能群的丰富度而增加?（2）哪些功能群和单个植物物种驱动多功能?（3）个体EFs是否同样受到物种和/或功能群丰富度以及单个植物物种或功能群特性的影响?

材料与方法

2020年，在LegacyNet的框架下，在德国Freising（https://legacynet.scss.tcd.ie/experiment.php）建立了草地样地。以该地区典型的6种牧草植物为研究对象，建立了不同物种丰富度（1、2、3、4、6种）和1-3个功能类群（草本植物、禾本科和豆科植物）的样地。禾本科植物为多年生黑麦草（Lolium perenne）和猫尾草（Phleum pratense）；豆科植物为红车轴草（Trifolium pratense）和白车轴草（Trifolium repens）；草本为菊苣（Cichorium intybus）和长叶车前（Plantago lanceolata）。在50个不同的样地中，在所有物种丰富度水平和所有可能的功能群水平上采用不同的物种组合建立试验设计（Scheffe, 1963）（图1，表S1）。在单一栽培试验中，每个物种重复3次（N=18个单一栽培）。丰富度等级为2均存在潜在配对，每对配对重复2次（N=18个样地）。这包括来自同一功能群的物种的所有三种组合。当丰富度等级为3时，只存在3个功能类群的植物物种组合（N=8个样地）。在物种丰富度等级4处，2个功能类群的4种植物均存在组合（N=3个样地）。最高物种丰富度等级6有3个重复样地。由于物种的选择，所有的群落，包括两个以上的物种，至少具有2的功能群丰富度。因此，物种丰富度与功能群丰富度呈强相关（Pearson相关系数：cor=0.77，p<0.05）。试验分为3个区块，分别代表与邻近玉米田的距离和周期路径（附录信息A，图S1）。

图1：Freising地区LegacyNet农田植物群落的试验设计。三角形的角代表了单一功能群的存在（禾本科、草本、豆科），它代表了功能群中两种植物50:50的混合。三角形的边缘代表两个功能群的植物群落。沿边缘的标签描绘功能群组合的比例。三角形内的红点代表试验中播种的植物群落（详见表S1）。

数据准备

我们分析了7个EFs：植物生产力、抵抗入侵、捕食、哺乳动物活动、水分可利用性和节肢动物（表1）。为了概括我们的发现并涵盖广泛的EFs，我们研究了从专注于生产的角度非常重要的EFs（例如植物生产力和抵抗入侵），从可持续发展的角度（例如土壤氮）或自然保护的角度（例如节肢动物和哺乳动物的活动）。计算每个样地的生态系统功能值有四个步骤：这些生态系统功能由17个测量值计算得出，其中一些测量值共同代表2020—2022年收集的1个EFs（例如，用株高、生物量和覆盖度表示的植物产量）（每个EF的详细描述见支持信息表S2）。计算每个样地的生态系统功能值有四个步骤：1.在2020-2022年期间，17项测量中的一些在每个样地上记录了多次；对每个样地的多次测量取平均值。EFs的详细描述，底层的测量和数据收集方法可以在表S2找到。2.为了提高EF分布的正态性，在计算倒转之前，对代表EF“抗入侵”的4个变量和变量“立根生物量”进行对数变换（补充B，图S2）。为了将所有变量缩放到0-1的可比范围，对变量（V）进行了最小-最大转换：

3.一些测量被认为是“不合需要的”，因此被反转（如表1所示）以便对于所有测量，更高的值是“理想的”（Byrnes et al., 2014; Meyer et al., 2018）。4.根据七个生态系统功能对多重测量值进行分类（表1）。对于每个生态系统功能，将这些多重测量值取平均值，以生成每个样地的单一生态系统功能值。例如，对于捕食生态系统功能，“啮齿动物捕食”和“昆虫捕食”这两个测量值是平均的。
表1：7个生态系统功能（EF）列表、用于计算的测量值、测量方法、重复测量的次数以及测量值是否反向分析的指标。

所有数据操作和后期分析均使用免费软件R 3.6.2（R Core Team, 2019）和Rstudio 1.1.442 （Rstudio Team, 2016）进行。为了计算多功能指数，对每个样地上的七个EF值取平均值（Byrnes et al., 2014）。请注意，对于这个多功能指数，七个生态系统功能使用未加权平均值进行汇总，即假设每个生态系统功能具有相同的权重或重要性。如上所述，解决了每个EF测量值或测量变量数量的差异，导致每个EF和样地的单一值。在Manning等人（2018）中，讨论了计算多功能指数的不同方法（如阈值法）的缺点/优点。所有数据操作和后期分析均使用免费软件R 3.6.2（R Core Team, 2019）和Rstudio 1.1.442 （Rstudio Team, 2016）进行。

多样性对多功能性的影响
为了检验物种丰富度（SP丰富度）和功能群丰富度（FG丰富度）对多功能性的影响，对每个EFs分别拟合了两个回归模型，解释变量为“区块”、“SP丰富度”或“FG丰富度”。为了评估单个EF在多功能性指数中的作用，以与每个EF的多功能性相同的方式测试了SP和FG丰富度的影响。此外，为了检验各个生态系统的斜率是否不同，我们拟合了一个包含“SP丰富度”或“FG丰富度”和“EF”（包含各个生态系统的水平）及其相互作用项的组合模型。

单个物种对多功能性的影响
为了评估功能群和植物个体的作用，采用多样性-相互作用（DI）模型对多功能指数和植物个体的生态效应进行了研究（Connolly et al., 2013; Dooley et al., 2015; Kirwan et al., 2009; Moral et al., 2022）。DI模型考虑群落的物种特性和相对丰度，而物种丰富度隐含在建模框架中。在DI模型中，因变量是多功能指数（或单独的每个生态系统功能），预测因子是物种比例（捕获物种特有的身份效应）和物种比例之间的相互作用。由于“区块”在测试时没有显示出任何显著的影响，所以它被排除在模型之外。DI模型框架可以以多种方式表达物种之间的相互作用，反映不同的生物情景（表2）。当DI模型（在已实现的植物群落上）拟合后，可以通过在拟合模型中插入相应的比例（与任何多元回归模型一样）来预测设计群落的响应。使用DImodels R软件包拟合DI模型（Moral et al., 2022）。表2中的所有模型均采用F检验进行拟合和比较，以确定每个响应变量的最佳模型。只有嵌套模型通过F检验进行比较；加性相互作用模型（ADD模型）和功能群模型（FG模型）没有嵌套，也没有直接比较。总体而言，模型的层次结构为确定最佳的DI模型来分析数据提供了一种系统的方法。因此，对于每个EF和多功能性指数，挑选出最适合的模型，包括所有相关项，例如每个物种（或功能群）的不同身份效应，每对物种（或功能群）的相互作用系数，或单个成对相互作用系数，如果许多成对相互作用的大小没有显著差异，则捕获多样性影响（术语和模型的详细描述见表2）。因此，我们最终为每个因变量（多功能指数和个体EFs）建立了一个DI模型，该模型可用于计算特定植物群落的每个因变量的期望值。预测拟合的DI模型（如功能群模型；对于特定植物群落，我们使用了每个物种的预期身份效应（βi），一个功能群内物种的预期相互作用效应（例如δHH）和不同功能群物种的预期相互作用效应（δij）。这些值来自拟合的DI模型（表2）。对于给定的植物群落，因变量（E[y]）的期望值是通过对每个物种的同一性效应进行加权平均来计算的，在功能群模型的情况下，对于来自不同功能群的物种的每个组合，它们的相互作用效应的加权平均是具体估计的。这意味着每个物种及其相互作用对因变量期望值（E[y]）的贡献与它们在给定植物群落中的比例相对应。为了说明这一点，对于由三个相等的功能群G1、H1和H2组成的植物群落混合物，最适合功能群模型描述的变量期望值计算如下：E[y] = 1/3*βG1+ 1/3*βH1+ 1/3*βH2+ 1/3*1/3*（δGH） + 1/3*1/3*（ δGH） + 1/3*1/3*δHH

表2:针对多功能索引和每个EFs分别测试的模型列表。Y是因变量，P是播种的比例每个物种（i，j），β是估计的形式之间的相互影响。同时，δ是一个功能群内或功能群间物种相互作用效应的估计。在我们的研究中，我们包括了两种禾本科植物（G1，G2），两种豆科植物（L，L2）和两种草本植物（H1，H2）。对于模型，描述和模型语法改编自（Kirwan et al., 2009）；本文介绍了“Model IDreduced”模型。

假设回归模型中的误差项（ε）服从均值为0、方差为σ2的正态分布。这一假设是基于残差的诊断测试，残差没有显示偏离正态或异方差的证据。然而需要注意的是，这些假设受到限制和潜在的违反，应该根据我们分析的具体背景和目标谨慎解释。


结果
多功能性是由物种丰富度和功能群丰富度驱动的
多功能性随着物种丰富度和功能群丰富度的增加而增加（图2）。由于SP丰富度和多功能性之间的对数关系，添加另一个物种对多功能性的影响在低丰富度水平下更强（图2）。多功能性受到FG丰富度或SP丰富度的显著驱动，单独建模，两个丰富度项都是显著的（区块F2, 46=0.1，p=0.9；FG丰富度F1, 6=6.17，p=0.017或SP丰富度F1, 46= 8.3，p=0.006）

图2：基于7种生态系统功能的草地轮作功能群丰富度和物种丰富度对多功能性的影响（见表1）。采用平均法计算多功能指数。根据表2使用模型绘制效果图。需要注意的是，该模型对物种丰富度进行了对数转换，因此，对于物种丰富度，x的概率为1、2、3、4、6，未进行对数转换。绘制了预测估计值和置信区间。

多功能性的增加主要是由于植物的生产力和对入侵的抗性性
在7种植被中，植物生产力和抗入侵能力随植被丰富度和SP丰富度的增加而显著增加（图3，表3）。植被丰富度和SP丰富度对植物抗入侵能力的影响大于对植物生产力的影响。水分、节肢动物和土壤氮均随SP和FG丰富度的增加而增加，但不显著（表3）。然而，在组合模型中进行测试时，EFs之间的斜率没有显著差异，SP丰富度也没有显著差异（FG丰富度：F1, 336=7.42，p=0.01；EF：F6, 336=15.47，p<0.05；FG丰富度*EF：F6, 336=1.24，p=0.28）。

图3：功能群丰富度和物种丰富度对草地轮作7种生态效应的影响。每条彩色线代表一个EF。所有EFs都标准化为0到1的值。预测的估计值绘制出来了。虚线表示影响不显著；实线单独建模时效果显著。关于每个EF的置信区间，请查看图S3和S4中的支持信息。

表3：描述草地轮作个体生态系统功能的线性模型结果。自变量为区块、功能群（FG）丰富度或物种（SP）丰富度。这些变量对EFs的影响由包含适当F值和p值的列表示。显著的效果以粗体显示。

草本植物-豆科植物-混合对多功能性有益
为了检验多功能性是如何受到单个物种比例及其相互作用的影响，我们测试了一系列DI模型（表2）。在每个模型中，非线性参数theta（Connolly et al., 2013）与1没有显著差异，表明植物物种的比例是必不可少的（theta=1），而不是它们的存在/缺失（theta=0）。多功能性在豆科-草本混合中最高，而在禾草单播和混播中较低，包括高比例的禾本科。混合物种，包括约95-30%的豆科植物和约5-70%的草本植物，显示出最高水平的多功能。在豆科-草本混播中加入草类逐渐降低了其多功能性（图4）。所有物种以相同的强度相互作用，并且选择平均成对模型作为相互作用的最佳形式（参见最适合多功能性模型的模型语法）。相互作用项与同一性效应（βi’s）共同决定了任何混合群落的预测多功能性效应。同源效应最高的两种是白车轴草（Trifolium repens）和菊苣（Chicorium intybus）（同源效应估计值见表4）。同一性效应最低的两个种是多年生黑麦草（Lolium perenne）和猫尾草（Phleum pratense）。高比例的豆类和草本植物导致高多功能性（表4，图4）；在草类比例不占主导地位的情况下，混合所有三种功能群通常也会导致相对较高的生态系统多功能性（图4）。

图4：草地轮作各功能群及其组合对多功能性的影响，由平均相互作用模型估计，其中最适合。三角形的角代表了单一功能群的存在（禾本科，草本，豆科），它代表了在该功能群中两种物种50:50的混合预测，包括它们的身份效应和相互作用。三角形的边代表两个功能群的组合。每一点的三元图,计算预测假设该功能群的比例同样分为两个功能群的物种。沿边缘的标签描绘功能群组合的比例。三角形内的红点表示3个功能群都包含在同一块草地中，比例相同。颜色梯度代表了预测的跨功能群水平的单一空间的多功能。我们使用估计模型计算了预测（表6）。白色表示低水平的多功能，深蓝色表示高水平的估计多功能。

表4：估计系数的平均交互模型,确定为最适合的多功能性指标。显著的效果以粗体显示。

不同的植物种类和群落驱动不同的生态系统功能
为了检验个体EFs如何受个体物种比例及其交互作用的影响，我们对每个个体EFs进行了一系列DI模型测试（表2）。从表5可以看出，不同的模型最能预测不同的EF，例如，平均交互作用模型最能描述植物生产力，而功能群模型最能描述土壤氮。在方法部分和支持信息C）详细解释了不同的DI模型和选择过程。
表5：每个变量选择的DI模型列表。模型公式中，P为各物种的播种比例（i，j），β为期望效应。在我们的研究中，我们包括了两种草（G1，G2），两种豆类（L1，L2）和两种草本（H1，H2）。模型语法中包括以下术语：P是每个物种（i，j）的播种比例，β是预期效果。除了每个物种的预期同一性效应（βi）外，还可以包括一个功能群内物种的预期交互效应（如δH）和不同功能群内物种的预期交互效应（δij）。ID模型构成了不同模型的基础，包含了每个物种的预期身份效应（表2）。方法部分的详细描述和支持信息C中关于每个因变量模型选择的详细信息。模型语法改编自（Kirwan et al., 2009）。

不同植物群落对个体EFs的影响是不同的，最佳拟合DI模型（表5）和不同植物群落的估计影响（图5，表6）表明了这一点。植物生产力在包括豆科和草本植物的混合物中表现出最高水平，而禾本科的添加降低了植物生产力。由草类组成的植物群落不如草本或豆科群落或它们的混合物那么多产。然而，三元样地的大部分区域显示出高水平的植物生产力（图5a）。禾本科植物和草本植物混合的抗入侵性最高，而仅包括豆科植物在内的植物群落的抗入侵性较低（图5b）。功能群之间存在不同的交互效应。禾本科与豆科互作对入侵抗性的提高最大，其次是禾本科和草本植物互作。此外，禾本科植物和草本植物植物的两种物种之间存在显著的交互作用（表6）。以豆科植物为主的群落抗入侵能力较差。总的来说，入侵抵抗表现为高水平的FG比例。哺乳动物活动在植物群落中最高，包括高比例的草本植物（图5d）。添加禾本科和豆科表明哺乳动物的活动水平较低。在模型中，哺乳动物活动在草本植物中最高，在豆类中最低，并且没有显著的交互作用（表6）。就水分有效性而言，较高比例的豆科和草本植物非常有益，而较高比例的禾本科样地含水量最低（图5c）。禾本科植物与草本植物之间的互作显著，禾本科植物与豆科植物之间的互作也显著（表6）。增加豆科植物的比例对土壤氮极有利，禾本科植物的土壤氮含量最低（图5e）。禾本科植物和草本植物之间存在负互作效应，但草本植物和豆科植物之间存在正互作效应，豆科植物内部也存在正互作效应（表6）。总体而言，尽管混合了较高的豆科植物，但不同比例的土壤氮含量均较低（图5e）。

图5：草地轮作各功能群及其组合对个体生态效应的影响。三角形的角落代表了单一功能群的存在（禾本科，草本植物，豆科），它代表了在该功能群中两种物种50:50的混合预测，包括它们的身份效应和相互作用。三角形的边代表两个功能群的组合。在三元图的每个点上，假设该功能群的比例在该功能群中的两个物种之间平均分配，则计算预测。沿边缘的标签描绘功能群组合的比例。三角形内的红点表示3个功能群都包含在同一块草地上的点。颜色梯度代表每个EF跨功能组级别的预测单形空间。我们利用最终选择的多样性-交互作用模型的估计值计算了预测（表6）。白色表示估计的EFs水平较低，深蓝色表示估计的EF水平较高。

不同植物种类对个体EFs的同一性影响不同（表6）。强烈的同一性效应表明，在与合适的物种的单一栽培中提供了高水平的EF。例如，菊苣（Cichorium intybus）和红车轴草（Trifolium pratense）。在植物生产力上表现出较强的同一性效应。植物生产力水平最低的是多年生黑麦草和长叶车前。多年生黑麦草（Lolium perenne）和菊苣（Chichorium intybus）两种植物的抗侵染能力最强（表6）。

表6：多功能DI模型拟合的估计系数（表2）。显著效应以粗体显示。

讨论

本研究探明了在集约管理草原上使用多物种混合是否有利于农业的多种生态系统功能。研究发现，功能群（FG）和物种（SP）丰富度增加了植物的多功能性。个体试验中，随着物种和功能群丰富度的增加，植物生产力和入侵抗性均显著提高，其他EFs也有所增加，但变化不显著。利用多样性-交互作用模型，我们发现豆科植物-草本植物混合表现出最高的多功能性，而单播禾本科植物和含高比例禾本科的混播具有较低的多功能。白车轴草（Trifolium repens）和菊苣（Chicorium intybus）是功能最高的两种，具有较强的同一性效应。不同的植物种类和植物群落驱动不同的生态效应，豆科植物和草本植物有利于植物的生产力和水分利用，而禾草类提高了植物的抗入侵能力。豆科植物对土壤氮素的吸收非常有益，而禾本科样地的土壤氮素水平最低。综上所述，我们发现多物种混合可以提高植物的生产力和抗入侵能力，而对于其他EFs，如土壤氮，特定植物物种（如白车轴草）的混合可能是有益的。然而，不同的植物种类及其在不同植物群落中的相互作用驱动着不同的生态效应。因此，通过增加额外的物种来实现物种贫乏的草地轮作的多样化，可以在多个生态系统中带来好处，因此具有多种功能。

生物多样性对集约化管理草地多功能性的积极影响
对多年生草地群落和树木的研究证实，在集约化管理的草地群落中，物种混合多样性的增加增加了草地的多功能性（Gamfeldt & Roger, 2017; Isbell et al., 2011; Meyer et al., 2018; Schuldt et al., 2018; van der Plas, 2019）。尽管生物多样性对个体生态系统功能（EFs）的影响在集约经营草地上已经得到了深入的研究（Cong et al., 2018; Finn et al., 2013; Frankow-Lindberg, 2012; Grace et al., 2018; Grange et al., 2021; Hamacher et al., 2021; Haughey et al., 2018; Kirwan et al., 2014），多功能主要在广泛管理的系统中进行检查（Byrnes et al., 2014; Hector & Bagchi, 2007; Lefcheck et al., 2015; Meyer et al., 2018; Pasari et al., 2013; Zavaleta et al., 2010），或者考察多功能的研究——研究只是将生产或营养循环纳入多功能指数（Dooley et al., 2015; Suter et al., 2021）。而研究表明，在广泛管理和集中管理的草地上，个体EFs的结果是相似的（Jochum et al., 2020; Resch et al., 2021; Weigelt et al., 2009），在不同的管理方式下，生物多样性对多功能的影响的比较仍然是稀缺的。在草原集约经营我们的研究表明，越来越多的物种丰富度有相似但较弱，对多功能性的影响相比，以前的研究在广泛的管理：Lefcheck等人（2015）的meta分析发现，物种丰富度增加10%，多功能性增加1%，而我们发现物种丰富度增加10%，多功能性增加0.8%。由于对数函数,我们确认增加物种多样性对多功能性最强的影响低（Lefcheck et al., 2015; Maes et al., 2012; Manning, Loos, Barnes, Batáry, et al., 2019）。这表明粗放式管理下的经典生物多样性试验的多功能性结果与集约化管理下的LegacyNet试验结果相当。因此物种贫乏的草地轮作的多样化特别有希望，因为在低多样性的情况下，特别是在增加少数物种时，多种功能和整体功能都有所增加。

功能群可以解释多功能性的增加与生物多样性
此外，我们发现增加的功能群丰富度是重要的解释多功能的增加，豆科-草本混合显示出最高的多功能性。结果表明，豆科植物白车轴草（Trifolium repens）对土壤氮素和水分有效性有较大影响，而速生草本植物菊苣（Chicorium intybus）对土壤生产力有较大影响（Hector et al., 2010; Vrieling et al., 2016）。通过结合这两个具有不同功能特征的物种，我们能够实现高水平的多功能性，这表明了物种间的正交互作用在促进EFs方面的潜在益处。已有研究发现，生物多样性的积极作用可以通过特定的植物特性来解释（Roscher et al., 2011）从而使植物物种占据不同的生态位。尽管我们的研究结果表明，不同功能类群的物种组合可以增强多功能性，但不同的植物物种驱动单个生态系统的功能，从而导致与植物功能性状相关的权衡。因此，在管理草地生态系统时，必须考虑物种之间的功能权衡，以选择适合特定环境条件的最佳植物物种，提高粮食生产的可持续性。具有高功能性状组合的目标植物群落可以在粮食生产和保护工作中带来好处。

不同功能群的物种相互作用并驱动EFs
除了不同物种对多功能的贡献外，我们还研究了它们对个体EFs的影响，发现不同的物种促进不同的个体生态系统功能。例如，种植豆科植物和草本植物的样地具有较高的植物生产力和水分有效性，而高比例种植禾草则会降低植物生产力（图5，表6）。此外，植物物种之间存在相互作用，因此对个体EFs的影响不同。物种之间的正相互作用意味着这两个物种的混合会导致更高水平的生态系统功能，而不是基于每个物种的个体贡献所预期的（Kirwan et al., 2009）。有两种机制导致积极的物种相互作用并影响植物群落的功能：即促进和互补（Hector et al., 2001）。促进的一个例子是性状，它被证明是形成物种之间有益相互作用的基础（N获取和时间确立）（Suter et al., 2021）。草本植物和豆科植物对土壤氮呈显著正交互作用（表6）。与单一栽培相比，草本植物-豆科植物混合栽培的土壤氮含量更高，这可能是由于豆科植物的固氮作用和“硝酸盐节约”作用（Fornara & Tilman, 2009; Freschet et al., 2021; Grace et al., 2018; Hamacher et al., 2021）。深根草本植物也可以从下层土壤中获取氮，减少它们对上层土壤中三叶草来源的氮的依赖。互补的一个例子是物种组合，它们在关键的植物功能性状上有所不同，从而更有效地将可用资源转化为地上生物量（Weigelt et al., 2009）。结果表明，禾本科植物和草本植物在抗入侵和水分利用方面存在正交互作用。禾本科植物通常有较薄、较密的叶子和较长、较细的根，而草本植物有较厚、较低密度的叶子和较粗的根，根长较短（Craine et al., 2001; Freschet et al., 2021）。这允许有效的资源利用和减少物种之间的竞争，从而提高对入侵物种的抵抗力（Roscher et al., 2009）。综上所述，植物多样性通过积极的物种相互作用和不同功能性状物种的促进作用增强了个体生态系统的功能。为了改善生态系统功能，植物群落管理应考虑功能性状和物种间的相互作用。

功能群内的物种相互作用并驱动不同的生态效应
虽然添加互补功能群的种会产生积极影响，但添加相同功能群的种也会对不同的EFs产生积极影响（功能群内物种的正相互作用效应，表6）。例如，白车轴草和红车轴草之间的相互作用增加了水分的有效性。Grieu等（2001）发现，白车轴草根系从土壤深度获得的水分比红车轴草多30%。跨空间的资源分配，如根系系统，可能导致两个物种之间对水的竞争减少，表明它们的吸水效率更高（Barry et al., 2019）。我们关于功能群相互作用的研究结果表明，群落组成在生态系统功能中起着重要作用，这也得到了前人研究的支持（Marquard et al., 2009; Roscher et al., 2009）。总体而言，不同物种之间的相互作用影响了多种生态系统功能和服务，如抗入侵、水分有效性和养分循环（表6）。我们的研究结果表明，单个物种的消失，以及其与其他物种的相互作用的破坏，将导致某些生态系统功能的变化。当物种通过生物相互作用对生态系统功能做出贡献时尤其如此，因为物种的消失不仅会导致其贡献的丧失，还会导致任何可能导致其群落过度表现的积极相互作用的丧失（Barry et al., 2019）。不同的物种及其相互作用驱动不同的EFs，这与多种物种需要维持多功能性的共识一致（Isbell et al., 2011），这在各种研究中得到了证明（Dooley et al., 2015; Meyer et al., 2018; van der Plas et al., 2020）.

结论
农业活动使植物和动物群落和土壤性质同质化，对景观的多功能性产生负面影响。对于集约管理的草地轮作，采用多物种混合，特别是不同功能类群的植物混合，可以增强其多功能性。在以禾本科植物为主的群落中加入豆类和草本植物，特别是白车轴草（Trifolium repens）和菊苣（Chicorium intybus），可以改善多种功能，表明设计多样化和有弹性的农业生态系统的潜力。这种多物种混合有利于集约管理的农业草原的生产和生物多样性，利用不同功能群的互补物种可以产生特别强的积极效果。此外，关于植物性状之间的促进、互补和权衡等机制的知识可以用于设计有针对性的植物群落，以提供个体EF或多功能性，并有助于草地轮作的生物多样性。在农业实践中纳入这种多物种牧草有助于提高粮食生产的可持续性。

启示

农业使植物和动物群落和土壤性质同质化，对景观的多功能性产生负面影响。集约化管理的草地受益于多物种的混合，特别是具有不同功能群的草地。在以草为主的群落中加入豆类和草本植物可以增强多功能，并对设计有弹性的农业生态系统具有重要意义（Brophy et al., 2017; Sturludóttir et al., 2014）。特别是白车轴草和菊苣在提高植物产量、土壤氮素和水分有效性的同时，还具有更高的抗入侵能力，从而改善了植物的多功能性。豆科植物的使用可以通过在土壤中固定氮和减少对合成肥料的需求来促进粮食生产的可持续性（Chai et al., 2021），这可能会对环境产生负面影响。利用植物相互作用的知识，如促进、互补和权衡，可以帮助使农业更可持续。积极的物种相互作用为EFs做出重大贡献，比如土壤氮、水可用性和入侵阻力。这些相互作用通常是由于物种的特性。Dietrich等人（2023）发现，较高的养分有效性（可能是由豆科植物促进的）有利于不同群落中高大且根密的植物物种，从而导致更大的生物量生产、凋落物输入、土壤有机碳和氮以及更低的土壤pH，从而形成有益的反馈循环这些知识可以应用于选择具有互补性状的草地轮作植物物种，特别是因为可以为后续作物提供额外的好处（Fox et al., 2020）。在未来，可以通过选择不同功能群物种的多物种混合物来保证稳定的生物量生产，因为之前的研究表明，物种丰富度通过物种不同步来促进稳定性（Craven et al., 2018）功能权衡可以预测生态系统功能的稳定性，表明多物种混合在设计适应性农业生态系统中的重要性（de Bello et al., 2021），特别是在气候变化方面（Finn et al., 2013; Grange et al., 2021; Haughey et al., 2018）。

原文链接：https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/glr2.12060
DOI：https://doi.org/10.1002/glr2.12060

引用格式：Argens, L., Brophy, C., Weisser, W. W., & Meyer, S. (2023). Functional group richness increases multifunctionality in intensively managed grasslands. Grassland Research, 2(3), 225–240. https://doi.org/10.1002/glr2.12060
排版：张莉
统筹：王新宇
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期刊介绍

Grassland Research是我国草业科学领域第一本国际学术期刊，季刊，由中国草学会和兰州大学共同主办。该刊受中国科技期刊卓越计划高起点新刊项目支持，由国际出版集团John Wiley & Sons Australia, Ltd.提供出版及宣传服务，于2022年正式出版。
Grassland Research论文刊发范围广，综合性强。从分子到全球变化层面，全维度聚焦草业科学及其在人类可持续发展中的作用。期刊将刊登天然草原，栽培草地、草坪和生物能源作物，以及草地生态系统三大板块的基础性和应用性研究成果、综述、论点等类型的文章。优先考虑发表青年学者优秀研究成果，期待成为青年科学家喜爱的国际学术交流主阵地。
在创刊前三年，Grassland Research将免收版面费，以OA形式通过全球化出版平台Wiley Online Library出版。