植物受到环境刺激时会产生挥发性化合物（VOC），这些VOC能被周围的植物感知，进而诱发周围植物产生防御反应，这一现象被称为气传性免疫（airborne defense）。几十年来人们在多种植物中观察到这种植物间通讯（plant-plant communication）现象，并认识到其生物学和生态学意义，然而对VOC介导的植物间通讯的分子机制一直不清楚。此外，除乙烯受体外，植物感知其它VOC的受体也一直未被鉴定。

蚜虫是世界范围内最具破坏性的农业园艺和森林害虫之一，它们吸食植物汁液并传播超过40%的植物病毒，对农业生产造成巨大损失。蚜虫叮咬会诱导植物释放包含MeSA在内的VOC。MeSA在植物抵御蚜虫等食草性昆虫侵害中发挥重要作用，它能够以驱避昆虫、降低其适应性并且吸引天敌等方式参与植物防御。然而，MeSA作为植物间通讯的信号如何激活气传性免疫抗蚜虫防御一直不清楚，是一个长期未解决的重要科学问题。另外，植物是否拥有识别和感知气态MeSA的受体以及蚜虫和病毒能否干扰植物气传性免疫均不清楚。

大多数植物病毒依赖昆虫等介体进行传播。当昆虫叮咬植物后，植物会产生VOC，驱避昆虫的同时也招募这些昆虫的天敌。此外，当这些挥发性化合物被临近植物吸收后会触发临近植物对昆虫等的防御反应。刘玉乐研究团队发现蚜虫叮咬植物后，植物会产生MeSA，这些MeSA挥发到空气中能够被临近植物中的气态MeSA受体蛋白-水杨酸结合蛋白-2（SA-binding protein-2，SABP2）感知结合，并将其转化为水杨酸（salicylic acid, SA）。SA激活转录因子NAC2，上调水杨酸羧基甲基转移酶1（SA-carboxylmethyltransferase-1，SAMT1）基因的表达，从而产生更多的MeSA，诱导植物的抗蚜虫免疫，从而降低病毒的传播。

图1：植物气传性免疫的分子机制示意图

值得注意的是，刘玉乐团队还发现黄瓜花叶病毒、马铃薯Y病毒等蚜虫传病毒编码含有解旋酶结构域的蛋白质与NAC2蛋白相互作用，改变NAC2蛋白的亚细胞定位，促进NAC2进入细胞质进而被26S蛋白酶体降解，负调控SAMT1的表达，抑制蚜虫叮咬植物中MeSA的合成和挥发，阻断植物间的预警通讯，促进蚜虫对临近植物的侵染和对病毒的传播（图1）。 这一发现揭示了植物气传免疫的详细分子机制及病毒的反防御机制，揭示了一个全新的蚜虫-病毒共进化互惠方式。

清华大学生命科学学院博士后龚骞和王韵婧为论文第一作者，刘玉乐教授为论文通讯作者，河北农业大学洪益国教授、清华大学生命学院在读博士生何霖芳、黄凡、已出站博士后张丹凤、王燕博士、魏香博士、邓海腾教授和韩萌、中国科学院动物研究所崔峰研究员及其团队的罗岚为本研究做出了重要贡献。

此外，该工作还得到了中国科学院动物研究所康乐院士、中国农业大学王献兵教授、山东农业大学李向东教授、中国科学院微生物所郭惠珊研究员、叶健研究员和赵平芝博士的宝贵建议或帮助。

该工作得到国家重点研发计划、国家自然科学基金委等项目的支持。

相关论文信息：

https://doi.org/10.1038/s41586-023-06533-3