106. 植物产生压力抗逆性变化的基础是什么?

What is the basis of variation in stress tolerance in plants?

题记：人类需要能够更好地抵御干旱、寒冷和其他环境压力的农作物。但在与环境复杂的相互作用中，涉及到太多的抗逆调节基因，以至于还没有人能够弄清楚到底是哪些基因在植物抗逆性中起主要作用，而它们又是如何起作用的？

植物最大的不幸就是无法逃避或改变自己生存的环境，如果运气差，一粒种子被风刮到一个恶劣的环境中，那植物将如何通过调节自己的生长来面对环境的压力而生存下去？毫无疑问植物抵抗环境压力的能力或抗逆性(stress tolerance)远大于动物，这就使得植物几乎可以广泛生存于地球上的大部分地区。植物的生存压力(plant stress)是指植物在非理想生长条件下生长的一种状态，生存压力的影响可能导致植物的生长缺陷，农作物产量降低，如果压力超过植物耐受极限，植物将产生永久性损害或死亡。显然植物更易于被环境所限制，包括生态环境、干旱、盐碱、极端温度、重金属等等，这些因素都会对植物的生长发育和产量造成损害，造成植物生存压力的因素主要有两大类：非生物因素(abiotic factors)和生物因素(biotic factors)。非生物因素包括影响植物生长的各种环境因素(如光、水、温度、土壤酸碱度等)，而生物因素是与植物共生或相互作用的其他生物体(包括共生植物、病原体、害虫、食草动物等)。植物在某种生存压力下会产生一定的机体应激反应，通过抗逆性或耐受性的机制去对抗压力，这些机制包括生理、生化、分子和遗传方面的变化。应激反应通常会涉及复杂的分子机制，包括基因表达和基因调控网络的变化等等。

植物压力中的生物压力(biotic stress)一般通过其免疫系统来响应或适应的(参考科学问题105植物免疫适应性)，这里的科学问题主要关注非生物的环境压力。植物对非生物压力(如高温、干旱和盐度)的机体反应同样非常复杂，涉及环境信号的感知接收、传导和响应等等，最后造成植物生理过程的变化和遗传的改变。所有植物都被认为具有感知和应对生存压力，并能对压力产生不同的生物响应，包括植物细胞渗透物的变化、水输运的改变和反应性氧化物(reactive oxygen species, ROS)的清除等等。当然，如果环境压力超过一定水平，植物将无法长期在高水平非生物压力的环境中茁壮成长，这表明植物抗逆性的调节能力存在一定的限度。尽管人类对植物抗压反应进行了广泛的研究，但目前仍有两个问题没有得到解答：植物适应非生物压力的机制是什么？为什么抗逆性植物没有更大的多样性和生态分布？

图1 植物的非生物压力及应激反应

植物所面对的非生物压力非常广泛，包括环境温度、土地资源、水资源、光资源等，具体如干旱、内涝、盐、热、冷(雪或霜)、重金属和土地营养缺乏等因素。植物对非生物压力反应的分子机制呈现多尺度多层次，涉及多个过程，包括压力信号的传感、传导、基因转录、转录处理、表达翻译和蛋白质修饰等(Abiotic stress responses in plants. Nat. Rev. Genet. 23,104–119, 2022)。对植物压力耐受性的认识可用于通过遗传、化学和微生物方法提高作物生产力和农业的可持续性。随着全球变暖，炎热和干旱等压力更频繁地发生，了解植物对非生物压力的耐受性机制，揭示植物如何适应非生物压力，从而用来发展提高农作物非生物耐受性的前沿技术。

在各种各样环境中植物都存在能够茁壮成长的品种，我们可否利用植物在不利条件下维持其合理产量的潜在基因和非生物耐受机制来实现物种之间非生物抗逆性的转化？研究发现植物抗逆性的遗传位点存在于作物的种质(germplasm)，以及野生近缘物种和适应极端环境的物种中。迄今为止，已发现很多能提高非生物压力耐受性而不影响产量的基因座(loci)编码转录因子或转运蛋白，这些基因座通常与维持植物体内平衡的其他基因不同，它们具有不同的调控和功能。传统提高作物产量稳定性的方法是通过选择性育种实现的，而对抗逆性特定遗传因素的精确标定能够明确抗逆性自然变异基因向不同物种之间的相互渗透。对于植物非生物抗逆性的遗传变异通常与等位基因变异、基因复制和/或基因新功能化有关，加强对这些抗逆基因自然遗传变异的定位和利用生物技术，辅助有效的农艺方法，人类完全可以提高或保持农作物在极端环境下的粮食产量。下面来具体讨论植物在不同非生物压力下的抗逆适应性过程。

图2 植物压力抗逆性的几本著作

(1)干旱压力：干旱(缺水)是对植物生存和农作物生产最严重的威胁，农作物产量损失的70%以上来自干旱，干旱可以影响植物的关键代谢途径从而降低作物产量。植物在干旱压力下会开启或关闭一系列基因，导致植物生理和形态属性的改变，从而使它们能够逃避、耐受或避免干旱压力。干旱压力诱导了不同的基因表达、转录因子和信号转导途径。在干旱压力下，植物及其细胞的许多生理生化和分子过程都因缺水而发生改变，植物发展出很多策略来应对干旱压力，如在干燥环境中开花时间提前，关闭气孔调节蒸发，落叶和促进根系生长，甚至采用整体休眠，在细胞水平上调节组织中的水分管理、调节抗氧化清除系统、以及通过植物生长调节剂和渗透调节物质来实现水分的代谢，宏观表现为植物细胞的膨胀度、光合活性降低、氧化代谢的改变、细胞膜的稳定性和气孔导度改变，植物会降低叶片大小、茎伸长和提高水分利用效率；在细胞和分子水平上，植物的压力反应是渗透物和蛋白质的积累改变，干旱影响多种相关基因的表达，这些基因的调节使植物产生干旱耐受性。人类已经发现了许多响应干旱的差异表达基因，包括信号级联反应和转录调节，多种转录因子涉及各种代谢和发育调节。比如ZOS7-MYB60基因模块的表达调节赋予水稻抗旱性，基因组编辑技术和基因组工程技术能够利用聚类并具有规则间隔的基因重复序列(CRISPR)/CRISPR相关蛋白9(Cas9)培育适应不同气候变化的植物品种，CRISPR基因组编辑有助于培育出耐旱性更好的植物物种。总之植物对缺水压力的反应尽管极其复杂，但搞清抗旱耐受性的基因表达调节有助于将抗旱基因通过现代基因技术轻松转嫁到农作物上以提高旱区农作物的产量。

图3 植物通过微生物适应非生物压力

(2)土壤盐度压力：作物如何应对盐度压力，研究发现植物从转录因子到离子通道再到激素都有调节去适应盐度压力，了解植物盐压力反应背后的这些调节的分子机制将加速耐盐作物品种的选育。比如有研究表明玉米通过ZMac84转录因子与ZmCAT1启动子结合，调控该基因的转录表达，从而促进抗氧化活性，提高玉米耐盐性，也就是在盐压力下玉米ZMac84过表达导致ZmCAT1表达上调，CAT活性升高， H2O2积累水平降低，从而提高玉米耐盐性(The Crop Journal 2024)。除了转录因子调控，植物还能通过离子通道，激素、DNA甲基化和组蛋白修饰等方式增强植物的盐度耐受性，可见这个过程也涉及了多种生物调节过程。

(3)营养压力：土壤中的氮磷钾是植物生长必备的元素，土壤养分缺乏时植物应激反应的分子机制存在大量的研究工作。比如在土壤缺氮条件下，植物产生的乙烯可调节叶绿素代谢和自噬，加速玉米叶片衰老。基因ZmACS7的过表达将导致细胞乙烯释放增加，叶片过早衰老，叶绿素含量和Fv/Fm比值降低，叶绿体降解加速。在缺氮的OE-ZmACS7植株中，参与自噬过程和叶绿素降解的差异表达基因上调，而参与叶绿素生物合成的基因下调。同样磷素缺乏有助于培育磷元素利用效率高的作物。有研究发现转录因子ZmGRF10(生长调节因子10)是参与玉米适应磷元素(磷酸盐)缺乏的候选基因，在磷压力下变异的植株其编码磷酸酶的基因会上调，产生磷压力的耐受性。

图4 植物对高温压力的适应性反应

(4)温度压力：高温、低温和高温差压力同样会降低作物产量，所以了解植物对温度压力反应的分子机制可以加速温度耐受性物种的培育。例如有研究发现隐性的ltia1和ltia2基因(编码高度保守微型核糖核酸酶III)与低温诱导的白化变异水稻有关，转录因子ZmHSF08(热休克因子)可以结合到ZmUGT92A1(定位于叶绿体的udp-糖基转移酶)的启动子区域并抑制其表达，过高ZmHSF08表达会增加玉米的热敏性，而ZmUGT92A1结合因子可以增加玉米高温耐受性等等，显然作物产生温度抗逆性的调节也涉及多种转录因子、micRNA、基因修饰及变异等生物过程，这同样是一个非常复杂产生耐受性的调节过程。

(5)重金属离子压力：显然在以上的所有非生物压力耐受中，特定转录因子都需要通过离子通道的调节产生抗逆性，所以植物在非生物压力下必须维持其内部离子的稳定，而转录因子也在其中起着重要作用。比如钙等离子在植物的非生物抗逆性中就很关键，尤其在重金属离子或有毒离子的环境中对植物维持植物细胞内离子稳态具有巨大影响，所以为保证植物的最佳生长和产量植物体内离子的平衡非常关键。有研究发现了钙调素/钙调素样蛋白在介导细胞器Ca²⁺信号网络中可以提高植物非生物胁迫的耐受性。接触重金属如铜会引起植物重离子的积累从而破坏植物体内离子的平衡，而特定的转录因子(OsWRKY72)调控铜反应蛋白(Cu-responsive protein)和木质素合成基因的表达从而可以增加植物对铜离子的耐受性。

无论植物如何面对环境压力产生抗逆性突变基因而让物种生活在不同的环境中，根据植物的进化历史来看，很多古老的植物物种都可以在具有多种综合压力的恶劣条件下生存。但人类在农作物驯化和作物培育进化的过程中，植物耐受环境压力的基因网络或某些组成部分可能被断开或变成了沉默的隐性部分。大量的研究都发现特定的转录因子在调节植物非生物抗逆性中具有重要作用，这些对植物压力抗逆性研究的目的就是想创造健壮的农作物，让它们具有很强的非生物胁迫抗逆性或具备承受多种综合压力的能力。而如今发展起来的纳米技术和基因编辑技术可以用来调节甚至模拟特定的转录因子来提高植物相应的非生物压力耐受性，而这一切的实现必须建立在对植物抗逆性产生机制的认识上，也就是必须建立在能够清晰回答本科学问题的基础之上。