Two-Step Maternal-to-Zygotic Transition with Two-Phase Parental Genome Contributions

First author: Peng Zhao; Affiliations: Wuhan University (武汉大学): Wuhan, China

Corresponding author: Meng-xiang Sun

The maternal-to-zygotic transition (MZT) is an essential developmental turning point in both plants and animals. In plants, the timing of MZT and parental contributions to the zygotic transcriptome remain unclear. Here, by overcoming technical limitations, we characterize the Arabidopsis egg cell, zygote, and embryo transcriptomes across multiple stages. Using these datasets, we demonstrate that MZT occurs during zygote development and is a two-step interrelated process of rapid maternal transcript degradation followed by large-scale de novo transcription. Parental contributions to the zygotic transcriptome are stage-dependent: the spherical zygote is characterized by a maternally dominated transcriptome, whereas the elongated zygote transcriptome shows equal parental contributions. Our results show that plant MZT is similar to that in animals, showing a typical two-step process, and that zygotic genome activation is required for zygote elongation and division, indicating that de novo transcripts are essential for the establishment of zygote polarity and embryogenesis promotion.

在植物和动物中，母本向合子的转变MZT都是非常重要的发育转折点。在植物中，MZT的时间以及亲本对于合子转录组的贡献还不清楚。本文，作者克服了技术上的障碍，研究了拟南芥卵细胞、合子和胚胎多个时期的转录组特征。利用这些数据，作者揭示了在合子发育过程中MZT发生，并且通过两步相互关联的过程快速降解母本转录本，随后发生大范围的从头转录。亲本作用于合子转录组各个时期不太一样，球形合子中母本转录组占主要部分，而伸长的合子中父、母本转录组大致相等。本文的结果显示植物的MZT与动物中的类似，具有典型的“两步法”，并且合子基因组激活对于合子的伸长和分裂是必需的，说明从头转录对于合子极性的建立以及随后的胚胎发生都是必需的。

Background

在高等植物中，受精连接着配子体和孢子体的世代。在这两个世代交替过程中，发育的遗传控制会经历一次母本向合子转变（maternal-to-zygotic transition, MZT），即从母本基因组控制转变为合子基因组控制。在这个过程中，母本和副本基因组之间会发生非常复杂的联合和互作，这对于理解合子发育以及对于随后胚胎发生的促进的分子机理十分重要。在动物中，合子发育和早期胚胎发生依赖于早在卵细胞时期就积累的遗传信息，即母本控制，并且合子基因组激活（zygotic genome activation, ZGA）发生于几轮胚胎细胞分裂之后，比如在老鼠中是一轮，而在果蝇中则是八轮(Schier, 2007, Lee et al., 2014)。此外，动物中的MZT包括两个重叠的过程，母本因子的消除和合子基因组的从头转录（Tadros and Lipshitz, 2009）。

在开花植物中，有关MZT的知识还未成体系。由于技术原因的限制，尤其是植物卵细胞和合子的分离，覆盖完整早期胚胎发生所有阶段的转录组分析还未有过报道。因此，有关MZT的事件、ZGA的时间以及亲本对于合子转录组的贡献还很模糊，已有的发现通常相互矛盾(Autran et al., 2011, Del Toro-De León et al., 2014, Nodine and Bartel, 2012, Vielle-Calzada et al., 2000, Weijers et al., 2001)。这些相互矛盾的结论可能是由于来自母本组织的转录组污染（Schon and Nodine, 2017）或者是不同材料杂交对于基因表达的影响（Baroux et al., 2013, Del Toro-De León et al., 2016）。

在本文中，作者克服了技术上的障碍，基于完整的早期胚胎发生转录组对于拟南芥的MZT进行了研究。因为MZT不仅包含合子基因组转录活性的信息，同时还意味着合子基因组控制的胚胎命运，作者同时还评估了合子发育和早期胚胎发生过程中从头转录本的作用。本文的研究结果显示植物的MZT从母本转录本的整体清除开始，随后是合子发育的两次ZGA动态波动。作者确认了ZGA对于合子的发育以及胚胎发生的起始是必需的，也就是说，早在合子时期就已经存在合子控制。作者同时还揭示两个阶段的ZGA：一次是在早期合子时期以母本转录组为主，一次在伸长的合子阶段父、母本转录组作用相等。此外，作者还显示在早期合子时期母本为主的转录组主要是从卵细胞中保留下来的，而非来自母本基因组的转录。另外，本文的研究提供了非常可信的转录组数据集，包括卵细胞、球形合子、伸长合子、一个细胞时期的胚胎以及32细胞时期的胚胎，同时还有各合子时期所有来自亲本的转录本。

Reference

Schier, A.F. (2007). The maternal-zygotic transition: death and birth of RNAs. Science 316, 406–407.

Lee, M.T., Bonneau, A.R., and Giraldez, A.J. (2014). Zygotic genome activation during the maternal-to-zygotic transition. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 30, 581–613.

Tadros, W., and Lipshitz, H.D. (2009). The maternal-to-zygotic transition: a play in two acts. Development 136, 3033–3042.

Autran, D., Baroux, C., Raissig, M.T., Lenormand, T., Wittig, M., Grob, S., Steimer, A., Barann, M., Klostermeier, U.C., Leblanc, O., et al. (2011). Maternal epigenetic pathways control parental contributions to Arabidopsis early embryogenesis. Cell 145, 707–719.

Del Toro-De Leo′ n, G., Garcı′a-Aguilar, M., and Gillmor, C.S. (2014). Non-equivalent contributions of maternal and paternal genomes to early plant embryogenesis. Nature 514, 624–627.

Nodine, M.D., and Bartel, D.P. (2012). Maternal and paternal genomes contribute equally to the transcriptome of early plant embryos. Nature 482, 94–97.

Vielle-Calzada, J.P., Baskar, R., and Grossniklaus, U. (2000). Delayed activation of the paternal genome during seed development. Nature 404, 91–94.

Weijers, D., Geldner, N., Offringa, R., and J

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