人类世动物区系丧失

Defaunation in the Anthropocene

Rodolfo Dirzo1,*, Hillary S. Young2, Mauro Galetti3, Gerardo Ceballos4, Nick J. B. Isaac5, Ben Collen6

 See all authors and affiliations

Science  25 Jul 2014:
Vol. 345, Issue 6195, pp. 401-406
DOI: 10.1126/science.1251817

摘要

我们生活在全球人为驱动的生物多样性丧失浪潮中：物种和种群灭绝，以及至关重要的当地物种数量降低。特别是，人类对动物多样性的影响是全球环境变化的一种尚未被充分认识的形式。自1500年以来，陆地脊椎动物已有322种物种灭绝，其余物种的种群平均丰度下降了25％。无脊椎动物的模式同样可怕：67％的监测种群显示平均丰度下降了45％。这种动物数量下降将逐步影响生态系统的功能和人类的福祉。 “人类世动物区系丧失”的很多方面仍然未知。这些知识差距阻碍了我们预测和限制动物区系丧失影响的能力。但是，显然，动物区系丧失既是地球第六次大规模灭绝的普遍因素，也是全球生态变化的主要驱动力。

消失中的动物区系特别剖析

在过去的500年中，人类引发了一场灭绝，其威胁和当地种群降低的浪潮，其速度和强度都可以与地球历史上的前5次大灭绝相提并论（1）。与其他物种灭绝事件相似，这种“第六次灭绝浪潮”的影响遍及生物分类群，但也是选择性的，其中某些生物分类群和地区特别受到影响（2）。在这里，我们回顾了当代人为影响陆生动物的模式和后果。我们的目的是描绘物种以及个体丰度减少范围和属性，并研究这些衰落的后果。这个问题是如此深刻，以至于我们用“动物区系丧失”一词来描述它。最近这种动物丧失的脉冲，以下称为人类世动物区系丧失，不仅是人类对地球的影响的明显后果，而且本身就是全球环境变化的主要驱动力。相比之下，我们强调了在最后一个冰河时代末期发生的更为有限的物种灭绝（主要是大型脊椎动物）对生态产生的深远影响。这些灭绝在大陆尺度改变的生态系统过程和干扰机制，触发延续至今的一连串的绝灭（3，4）。 

动物区系丧失一词曾经用来表示野生生物物种和种群的丧失（5）以及当地种群数量的降低。这与毁林的意义相同。集中科学和公众对生物多样性问题的关注（5），毁林现在已经很容易理解和影响了。但是，尽管遥感技术提供了严格的定量信息和令人信服的毁林程度、速度和格局的图像，但动物区系丧失仍然更多是一个隐秘的现象。它甚至可以在受保护的大型栖息地中发生（6），但是，某些动物物种仍可以在经过高度改变的栖息地中生存，因此如果不进行深入调查就很难量化。

全球生物多样性丧失的影响分析通常立足于从物种灭绝得出的数据（1，7，8）。通常，生物多样性丧失的影响评价结论大部分来源于植物和小型土著消费者的小规模操作实验（9）。这两种方法都可能低估了生物多样性丧失的全部影响。尽管物种灭绝具有很大的进化方面的重要性，一个群落中当地种群的个体数量和物种构成的变化通常会导致生态系统功能较大的短期影响（8，10）。此外，而物种的灭绝过程往往缓慢进行（11），种群内丰度丧失到功能性灭绝水平可能迅速发生（2，12）。实际的灭绝事件也难以识别，国际自然保护联盟（IUCN）威胁类别合并了高风险症状，将种群降低和小种群融合在一起，因此受威胁物种的数量不一定转化为灭绝风险，更不用说生态影响（13）。尽管灭绝事件的数量和频率仍然是沟通保护问题的有效方式，但它们仅是生物多样性实际丧失的一小部分（14）。    

人类世动物区系丧失过程

动物区系丧失：普遍现象

在这个星球上的保守估计500万至900万的动物物种中，我们有可能每年损失～11000～58000种（15，16）。但是，这并未考虑种群灭绝和种群内动物丰度的下降。 

脊椎动物所有种类中，估计16至33％的是全球受威胁或濒危（17，18），并且自1500年以来（代表最近一波灭绝的开始发生的日期;正式定义人类世开始的仍在讨论）至少322个脊椎动物物种已经灭绝（表S1）（17，19，20）。从丰富度来看，脊椎动物的数据表明，跨物种的个体数目在过去的四个十年平均下降28％（图S1中，A和B）（14，21，22）。很多许多标志性物种，如大象种群迅速下降，濒临灭绝（19）。     

无脊椎动物生物多样性的丧失受到的关注少得多，而且数据极为有限。然而，数据表明，陆生无脊椎动物个体数量下降、物种的灭绝、范围缩小速率至少和脊椎动物一样严重（其中23，24）。虽然无脊椎动物已描述的1400000个物种中，只有小于1％的被IUCN评估，但在这些被评估的物种中，～40％被认为受到威胁（17，23，24）。同样，IUCN关于5个昆虫目中203种的种群状况的数据表明，下降的物种远多于上升的物种（图1A）。同样，对于在欧洲已评估趋势的无脊椎动物，物种数量降低而不是增加的比例更高（23）。在英国，蛾类和其它4个昆虫目的长期分布数据中，相当比例的物种在过去几十年中经历了严重的分布范围下降（下降图1B）（19，25）。在全球范围内，对452种无脊椎动物物种进行的长期监测数据表明，自1970年以来，个体的丰度总体下降（图1C）（19）。仅关注可获得最佳数据的鳞翅目（蝴蝶和飞蛾），有强有力的证据表明全球范围内的丰度下降（40年间为35％）（图1C）。非鳞翅目无脊椎动物的下降幅度更大，这表明仅根据鳞翅目数据对无脊椎动物的下降的估计是保守的（图1C）（19）。同样，在全球人为干扰和未干扰的成对地点中，鳞翅目物种丰富度在未干扰处平均比受干扰的地点高7.6倍，总丰度高1.6倍（图1D）（19）。    

图1 无脊椎动物丰度下降的证据。 

（A）在所有具有IUCN记录的种群趋势的昆虫中，有33％的昆虫在下降，各昆虫目之间差异很大（19）。（B）英国昆虫的趋势（颜色表示40年来下降百分比）表明，每个昆虫目中有30％到60％的物种分布范围下降（19）。（C）在全球范围内，过去40年中，尽管鳞翅目的下降幅度不及其他分类单元，所有无脊椎动物种群下降的综合指数显示总体下降了45％（19）。（D）人为干扰对鳞翅目的研究的宏分析发现，研究最多的无脊椎动物类群，鳞翅目总体多样性下降了很多（19）。

动物区系丧失模式

尽管我们开始了解物种丧失的模式，但对于动物区系丧失和相关干扰后群落组成的变化将如何影响系统发生群落结构和系统发生多样性，我们仍然知之甚少（26）。某些支系似乎特别容易受到人类的影响。例如，在脊椎动物中，目前认为两栖动物（41％）比鸟类（17％）受威胁更多，而哺乳动物和爬行动物则处于中等威胁水平（27）。

尽管动物区系丧失是一种全球模式，但地理分布模式也绝对是非随机的（28）。在我们对哺乳动物（1437种）和鸟类（4263种）的评估中，每10,000 平方公里下降的物种数（IUCN种群状态“降低”）在不同地区之间有所不同，从哺乳动物的几个到75个，鸟类的到125个（图2），而在热带地区数量最多。这些趋势甚至一直延续到具有更高物种多样性的热带地区（29，30）。同样，177种哺乳动物中的大多数损失了超过其50％的分布范围（9）。  

图2 哺乳动物和鸟类的全球种群降低。 

IUCN定义的目前正在降低的物种数量，以每10,000 平方公里的哺乳动物和鸟类个体数量表示，在全球范围内显示出动物区系丧失的深远影响。 

使用基于生活史特征（性状）的统计模型的已成为了解生物多样性丧失模式的一种手段（31）。对于许多脊椎动物和少数无脊椎动物，出现了优秀的研究工作，考察到这样的性状与威胁的状态和灭绝风险相关程度（32 - 34）。例如，至少在脊椎动物中，许多研究和多样化的分类单元反复出现了较小的地理范围、较低的繁殖率、较大的居所范围和较大的体型，这些是灭绝风险的关键预测因子。但是，这些“灭绝模型”对保护管理的影响不大，部分原因是性状相关性通常具备特有属性并且与环境相关（31）。

我们越来越意识到，性状相关性在种群水平通常比在全球范围内弱（31，35）。同样，我们现在认识到，灭绝风险往往是物种特性等内因和威胁的性质的协同作用（32，34 - 37）。例如，对于预测风险，岛屿鸟类相较大陆鸟（34）和热带哺乳动物相较温带动物（36）而言，大体型更重要。然而，越来越复杂的方法有助于预测哪些物种可能处于危险之中，并绘制潜在的灭绝风险（38），为管理动物区系丧失和识别可能的生态影响模式都具有广阔的前景（39）。例如，居所范围广的大型动物通常在连接生态系统和在它们之间传递能量方面起特定作用（40）。同样，具有抗扰动生活史特征的物种，使它们可能携带人畜共患病，从而在驱动疾病发生方面尤为重要（41，42）。   

哺乳动物个体大小和风险之间相关性的相对成熟模式创建一个可预测的大小选择性动物区系丧失梯度（图3）（19，36，43）。例如，哺乳动物之间的体重分布存在很大差异，其中（i）在更新世时已灭绝[<50,000年前（BP），]（ii）最近灭绝（<5000年BP，晚新世和人类世），（iii）目前正面临灭绝的威胁（IUCN类别为“受到威胁”及以上的物种），以及（iv）当前未受到威胁的现存物种（图3），都显示出大个体物种存在更大的脆弱性。通过对非洲大草原中大型野生动物的实验操作，已经量化分析了这种差异性动物区系丧失导致的无数后果（图4和表S3），揭示了对生物多样性、生态过程和生态系统功能的重大影响。 

图3 灭绝和濒临灭绝的生物随身体大小而变化。 

对已知在更新世灭绝或最近灭绝（<BP 5000年）的所有动物的体型数据进行比较发现，较大体型的动物（中值用黑色箭头表示）受到选择性影响。具有不同分布区，当前受威胁物种和未受威胁物种之间的体重差异表明，动物区系丧失的个体差异效应仍在继续（Kolmogorv-Smirnov检验，K = 1.3，P <0.0001）（19）。[动物图片来源：巨型树懒C. Buell；其他人，D。Orr]    

图4 模拟差异化动物区系丧失实验操作结果。 

作为动物区系丧失生态系统普遍影响的模型，仅在一个地点（肯尼亚长期围栏实验），大型野生生物（物种> 15千克）的选择性清除就对其他类群、互作以及生态系统服务（81）形成了连锁性后果。（A ）在该实验中，大型野生生物被围栏有效地清除，控制和排泄场之间的粪便丰度平均差异（±1 SE）证明了这一点。（B ）这种移除会导致其它消费者群体的丰富度或多样性发生变化。对于大多数这些小体型消费者而言，其影响是积极的，包括鸟类（B-R，鸟类物种丰富度； B-A，食种子鸟类丰富度）、鞘翅目（C）、跳蚤（F）、壁虎（G）、昆虫生物量（I）、啮齿动物（R）和蛇（S），但蜱类（T）为负。（C ）实验性动物区系丧失也影响植物与动物的互作，特别是改变了蚂蚁与优势树种，相思树（Acacia drepanolobium）之间的共生关系，并促进了果实产量的变化（FP）、某些物种的蚂蚁防御（AD）、芽的草食性（He） 、刺产量（TP）、蜜腺产量（NP）和刺长度（SL）。（D ）大量去除野生生物还对生态系统功能和服务产生重大影响，包括火灾强度（Fi）的变化、干旱（C-D）和潮湿（C-W）季节的牛产量、疾病流行率（D）、丛枝杆菌的传染性菌根真菌（AMF）、光合速率（Ph）和蒸腾速率（TR）。（B）至（D）中的数据为去除大野生动物后的效应大小[ln（围栏指标/对照指标）]。尽管此实验包括多种处理，但这些结果代表了完全排除处理的效果；表S3中提供了有关处理和指标的详细信息。[照片来源：T。Palmer，H。Young，R。Sensenig和L. Basson]  

多个未提及的动物区系丧失驱动因子

长期以来，陆地生态系统中野生动植物种群降低和灭绝的主要近因（即过度开发、生境破坏和入侵物种的影响）仍然普遍存在（18）。这些主要驱动力都没有在全球范围内（被有效缓解14，18）。相反，所有这些都显示出近几十年来不断增长的轨迹（14）。而且，最近出现了一些新的威胁，最明显的是人为的气候破坏，很可能很快会与栖息地丧失相抗衡，成为动物区系丧失最重要的驱动因素（44）。例如，预计到2100年，由于气候变化，西半球约20％的陆生鸟类将灭绝（45）。主要涉及人类引入的病原体的疾病也是一个主要的且日益严重的威胁（46）。 

虽然大部分物种减少由多重压力的影响，但我们仍然对这些驱动因子相互作用的复杂方式、可能存在反馈回路等认识不足认识不足（7，11）。驱动因子相互作用已经有几个有据可查的示例。例如，碎片化增加了人类的可及性，加剧了栖息地减少和开发的威胁（47）。同样，土地使用的变化难以让动物扩大分布，进入气候变化导致的适宜的领域（25，48）。这些驱动因子和其它驱动因子之间的反馈似乎更可能放大动物区系丧失的效果，而不是抑制它们（11）。  

动物区系丧失的后果

由于动物的丧失代表了生物多样性的重大变化，因此可能对生态系统功能产生重要影响。最近对生物多样性-生态系统功能研究进行的宏分析表明，生物多样性丧失对生态系统功能的影响在规模上可与其他全球变化（如污染和养分沉积）相比拟（9）。然而，大多数量化这种关系的努力主要集中在降低生产者多样性，功能效应通常比消费者丧失低得多（49，50）。对生态系统的功能，特别是陆生脊椎动物多样性在动物多样性变动的影响量化研究，仍很有限（19，51）。  

对生态系统功能和服务的影响

我们研究了若干被动物区系丧失影响的生态系统功能和服务。这些功能和服务已被证明是人类对服务提供动物灭绝的直接结果，或通过连锁效应间接发生的（图5）。

图5 动物区系丧失对生态系统功能和服务的影响。 

研究表明，一个区域内动物的丰度从低（蓝，L）到高（红，H）的变化会影响广泛的生态过程和服务（19），包括（A ）种子扩散（果蝇）、（B ）凋落物的呼吸和分解（海鸟）、（C ）移除腐肉（D ）、植食（大型哺乳动物）、（E ）水质和溪流恢复（两栖动物）、（F ）践踏幼苗（哺乳动物）、（G ）去除粪便（甲虫）、（H ）授粉和植物募集（鸟类）、（I ）碳循环（线虫）和（J ）水土流失和牛饲料（草原犬类）。

授粉

据估计，世界所有粮食作物的75％所需要的昆虫授粉占世界整个粮食供应经济价值的10％左右（52）。授粉者似乎在全球数量和多样性上都在急剧下降（53）。例如，在过去的30年中，北欧昆虫授粉者多样性的下降与依赖那些授粉者的植物物种相对丰富度的大幅下降有关（54）。同样，新西兰鸟类授粉者数量减少导致了强烈的花粉限制，最终降低了种子产量和种群再生（图5H）（55）。

害虫防控

观察和实验研究表明，小型脊椎动物衰退经常导致多营养级的连锁反应，影响草食动物的丰度、植物危害和植物生物量（56）。这些无处不在的小型食肉动物营养连锁累积可对包括粮食生产在内的多种生态功能产生巨大影响。例如，节肢动物害虫占大多数主要粮食作物损失的8％至15％。如果没有自然生物控制，该值可能会增加高达37％（57）。仅在美国，当地天敌每年对害虫的控制价值估计为45亿美元（58）。

营养循环和分解

无脊椎动物群落，特别是其功能多样性，会显著影响分解速率和养分循环（59 - 61）。已经证明，使长距离移动营养物物种的下降会极大地影响营养物分布和循环的模式（62）。在大型动物中，更新世灭绝被认为改变了主要限制性营养素磷在亚马逊地区的流入量，变化约98％。这一影响一直持续到今天（3）。

水质

动物区系丧失还会影响水质和淡水系统的动态。例如，两栖动物种群全球降低增加了藻类和垃圾生物量，降低了氮吸收，并大大减少了全流呼吸作用（图5E）（63）。大型动物，包括有蹄类动物，河马和鳄鱼，可通过搅动防止形成缺氧区域，并通过践踏影响水的流动（64）。

人类健康

动物区系丧失将通过降低生态系统商品和服务（65）来以许多其他方式影响人类健康，包括化合药物、牲畜物种、天敌类群、食品资源和疾病调控等。现在，用于食物或药品的所有鸟类、哺乳动物和两栖动物中有23％至36％面临灭绝的威胁（14）。在世界许多地方，来源于野生动物的食物是饮食的重要组成部分，特别是对于穷人而言。马达加斯加最近的一项研究表明，野生生物作为食物来源的丧失将使贫血增加30％，从而导致死亡率、发病率和学习困难增加（66）。但是，尽管一定水平的森林猎物食用可能是可持续的服务，但目前的水平显然是难以维系的（67）；自1970年以来，用于食物的脊椎动物种群估计至少降低了15％（14）。如前所述，由于授粉减少、种子传播和昆虫捕食减少，粮食产量可能下降。例如，北美地区蝙蝠不断下降所致的害虫防控损失预计将导致超过220亿美元的农业生产力损失（68）。动物区系丧失还可以通过多种方式影响疾病的传播，包括改变宿主的丰度、行为和能力（69）。一些研究表明，动物区系丧失导致患病率增加（41，42，70）。然而，动物区系丧失对疾病的影响并不是显而易见（71），几乎没有主要的人类病原体符合使这种关系普遍存在的标准（71）。迫切需要做更多的工作来了动物区系丧失-疾病的相关性机制和因果相关性，从而确定动物区系丧失如何将如何影响人类疾病。  

对进化模式的影响

动物区系丧失效应似乎不仅对受影响物种和系统的生态具有近乎重要的意义，而且具有进化的后果。几项研究发现了短寿命生物（72）或人类开发物种（73）的形态或生活史的快速进化改变。由于脊椎动物的动物区系丧失通常取决于体型，较小的个体通常无法完全替代较大的个体提供的生态服务。因此，改变体型分布会产生巨大的连锁效应（74）。动物区系丧失对其它物种的间接进化影响，而不是人类动物区系丧失的直接影响方面还少有研究。例如，在传粉者或种子扩散者的丰度或物种组成的变化可导致在植物交配系统和种子的形态的快速进化（75，76）。迫切需要了解这种“进化连锁”的普遍性和重要性（77）。 

综合和前进方向

这个综述表明，我们面临着广泛而普遍的动物区系丧失危机，其后果是深远的。这些后果已经在大型哺乳动物的情况下得到更好的认识（78，79）。然而，动物区系丧失以相似的方式影响着体型较小且吸引力较小的动物群。对人类来说，线虫、甲虫或蝙蝠等动物种群的持续降低对人类的影响不那么明显，但在功能上更重要。改进对此类分类单元（尤其是无脊椎动物）的监测和研究，对于增进我们对动物区系丧失的理解至关重要。具有讽刺意味的是，动物区系丧失的神秘性质具有很快成为非神秘的强大潜力，就丧失对人类福祉至关重要的生态系统服务而言，可以与许多其他形式的全球变化的影响相匹敌。 

尽管灭绝仍然是对我们星球的重要进化影响，并且是一种强有力的社会保护动力，但我们强调，动物区系丧失远不止是物种灭绝。确实，动物区系丧失的影响与绝对多样性的丧失相比，对群落内物种组成和功能群的局部转移的影响要小得多（80）。因此，关注多样性指标的变化不太可能有效地维持适当的生态功能，我们需要集中精力预测人类世的赢家和输家的系统模式，并确定表征它们的特征。这将提供有关模式的信息，从而我们可以针对功能采取行动。

累计而言，系统性动物区系丧失显然有可能从根本上改变基本的生态功能，并且正在推动我们迈向我们可能无法返回的全球“临界点”（7）。尽管目前观察到的动物区系丧失率非常高，但仍有很多采取行动的机会。我们必须更有意义地解决动物区系丧失的直接驱动因子：减轻动物过度开发和土地利用的变化是可以采取的两个可行的，立即可以采取的行动（44）。这些行动还可以为解决其他关键驱动因子（人类世气候破坏）争取必要的时间。但是，我们还必须解决人口持续增长和人均消费日益不平衡所带来的常见非线性的影响，这最终将驱动所有这些威胁（同时仍在促进扶贫方面的努力）。最终，降低和分布更均匀的全球资源消耗对于持续改变动物区系丧失趋势是必要的，并希望最终为区系恢复打开大门。如果不加以遏制，人类世动物区系丧失不仅将成为地球第六次大规模灭绝的特征，而且将成为生态系统功能发生根本性全球转变的驱动力。