植物也有策略？让我们看看它们如何应对动物的取食吧！

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规避或耐受

植物应对动物取食有两种基本方式：规避(avoidance)或耐受(tolerance)。为避免被取食所带来的伤害，植物会通过物理防御、分泌次生代谢产物或利用空间和时间来避开取食。当取食无法避免时，植物通常会通过取食后提高生长和繁殖等策略来适应食草动物所带来的伤害。这些应对策略并不相互排斥，它们的相对重要性取决于植物生活史、动物取食频率和生理或资源限制对两种策略的投资(Rosenthal and Kotanen 1994)。对食草动物来说，不同的应对策略会对其产生不同的影响，而植物对取食的“耐受”并不会降低食草动物的适应性，也不会使其为了克服这种耐受性而承担进化上的压力(Rosenthal and Kotanen 1994)。

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使用次生代谢产物

次生代谢产物是影响植物对食草动物取食行为敏感性的主要因素。这些次生代谢产物并不直接参与植物的初级新陈代谢，因此并不是所有的植物都会有，而仅存在于少数特定的植物类群中(Pichersky and Gang 2000)。据估计，植物基因组中大约有20 000～60 000 个基因，其中有15%～25%的基因能参与次生代谢物质的合成(Pichersky and Gang 2000)。次生代谢产物包括极其多样的化学物质，其中许多可以对食草动物产生毒害。次生代谢产物的作用并不仅仅局限于对食草动物的防御，还有很多其他的功效，如吸收紫外线、吸引传粉者和种子传播者、耐旱和耐盐等(Hartley and Jones 1997；Pichersky and Gang2000)。

植物次生代谢产物具有不同且多样的作用(McNaughton1983a)，它们可以抵御食草动物的侵扰和取食、掩饰植物自身的营养物质、降低植物组织的可消化性，在某些情况下这些次生代谢物还具有毒性。有些次生代谢产物在小剂量的情况下即可起效，而其他一些则需大剂量。它们可以抵御几种不同的食草动物，同时又可吸引其他的食草动物、传粉者或种子传播者。它们可以刺激邻近植物产生次生代谢产物，或者可以作为化感物质抑制邻近植物的生长。当这些次生代谢产物被食草动物成功适应，并利用它们做防护之用，或捕食者和寄生昆虫利用它们作为线索定位食草动物时，这些次生代谢产物的影响就超越了它们的营养边界。它们的存在也可以影响植物凋落物的分解，从而改变养分循环速率。由于这些不同的作用，使次生代谢产物成为食物链(包括食草动物消耗和分解者分解两个途径)中的重要调控因素(McNaughton 1983a)。

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避免取食

通常认为，植物对防御的投入会将资源从其他利用方式中转移出来，而自然选择无论从数量还是质量上都支持植物对资源进行最优配置，以最大化它们的适合度(Hartley and Jones  1997)。在任何时候，植物在防御上的投入都可以简单地设想为一系列的“抉择”：是否将资源投入到防御中？投入多少比例？投入何种类型的防御？

有些植物将防御化合物长时间维持在一定的背景水平上(构筑防御或消极防御)，而另一些则在被取食后或取食迫近时才诱导防御化合物的产生。高取食率被认为是植物具有构筑防御的主要原因(Agrawal and Karban1999)，而当被取食的可能性较低时，植物可以从诱导防御(仅在需要时进行的防御)中获利，并将资源分配到其他活动中去。为降低资源分配成本，植物也更倾向于选择性诱导防御(Agrawal and Karban1999)。一些成功突破植物防御系统的专有植食动物同样可以利用植物的防御化合物来定位食源植物。在这种情况下，构筑防御对植物明显不利，此时诱导防御则成为减少此类专有取食的必然选择。当面对以下情况时，植物的诱导防御会优于构筑防御，包括：

(1) 同时抵御几种不同的取食者；(2) 增加食物质量的变异以降低食草动物偏好；(3) 通过诱导食草动物的移动，提高食草动物被捕食和被寄生概率；(4) 降低自我毒害作用；(5) 降低对食草动物天敌的危害或减少对传粉者的威胁(Agrawal and Karban1999)。

用来解释植物部署化学防御的数量和类型的假说中包含了许多影响因子，包括取食攻击的可能性、资源的可利用性、受限资源的种类、植物本身的生理制约，以及对生长与防御的权衡(Hartley and Jones1997)。然而，由于生态学家无法对适量的成本投入做出说明，在识别和测量成本-收益组分时遇到多种问题，造成学者们对这一问题至今仍未达成共识。

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从规避到耐受

尽管植物拥有一套有力的防御系统来对付食草动物，但对于大多数植物来说，被动物取食基本上是无法避免的，因此有理由弄清楚植物已进化出哪些对付或耐受食草动物取食的能力。“补偿”通常作为“耐受性”的同义词被使用，尤其当涉及植物受损后重新生长的能力时。尽管植物的耐受机制复杂且相互关联，但大致上可区分为内在和外在两种机制(McNaughton1983a, b)。对某一具体物种来说，基因决定的生理或发育上的变化属于内在机制，包括植物受损后光合速率的增加、通过分蘖或分枝改变植物生长型的能力、光合产物从储藏器官到分生组织的再分配、根冠比的变化、激素水平的调节、减缓组织衰老，以及植物受损后养分吸收能力的增加。

相反，“耐受性”的外在机制并不针对特定的物种，而是取决于取食发生时植物所处环境的变化。比如，脊椎动物的取食减少了植物叶片的相互遮挡，使得未被取食组织的光利用效率增加；而衰老、低效植物组织被取食后，可以提高植物的整体光合速率；同时，脊椎动物的取食行为还可以降低土壤蒸发面积，从而保持土壤含水率。此外，食草动物遗留的粪便和尿液也会增加植物营养元素从而刺激植物的生长。

补偿响应

拥有耐受机制的植物被动物取食后总能得到恰当的补偿吗？传统文献对植物耐受能力有三种截然不同的观点(图1)。第一种观点认为食草动物对植物总是有害的(图1A线)；第二种观点认为取食超出一定的阈值水平才构成危害(图1B 线)；第三种观点认为中等取食水平可诱发植物的过度补偿(图1C 线)。显而易见，取食强度是决定植物做出何种响应的重要因素，而且没有一种植物可以在取食超出阈值后还能很好地生长。当动物取食低于阈值水平时，假设植物对取食的响应是固定不变且仅遵循上述三种方式中的一种，则可认为植物在生态系统中仅与食草动物有关，而与其他生物及非生物成分无关(显然这种观点是不正确的)。与其将植物对取食的响应看成是固定的，不如把植物对食草动物的耐受性看成是一种连续体，从补偿不足到过度补偿都存在。近几年不断出现的研究证据表明，自然界中植物的补偿水平(至少在营养生长方面)依赖于植物物种本身特性和其所处的环境条件(Whitham et al. 1991)。

图1  动物取食对植物生长和适合度的假说性影响(引自McNaughton1983a)

影响植物耐受取食能力的因素中，内禀增长率是一个关键的决定因素(Whitham et al.1991)。生长慢的植物很难及时替换受损组织。而植物受损后的补偿能力也取决于植物的物候状态及被取食的时间。与植物完全定植后被取食相比，食草动物在植物根系和光合系统未建立的幼苗阶段取食植物，更有可能对植物造成不利影响并导致植物死亡或补偿不足。同样，在结实期被取食也可能造成补偿不足。在生长季后期被取食所造成的植物补偿能力普遍下降，主要是由于植物在生长季结束前剩余的恢复时间太短。植物响应也取决于被取食时碳和营养物质的储量，储量越大，对受损的补偿可能越高。同样，当养分、水分和光照在被取食后不受限制时，植物更可能形成高补偿，因为植物不需要和其他植物争夺资源。

除去以上因素，食草动物造成损伤的类型和频率、损伤的部位，以及不同食草动物同时或按照一定秩序取食同一株植物，都决定着植物是否能成功对食草动物造成的损伤进行补偿(Whitham et al. 1991)。就像植物不同一样，食草动物也不相同。食草动物对植物的影响取决于食草动物消耗的资源类型和该类型资源被消耗后对植物造成的损伤程度(Meyer 1993)。此外，在某些情况下，被某一种食草动物损伤的植物更易被其他动物取食；而在另外一些情况下，对某一种害虫的敏感性与对其他害虫的抗性是相关联的(Whitham et al. 1991)。在上述情况下，植物补偿性响应取决于不同物种造成的伤害程度，以及物种间的影响是否能叠加或抵消。同时，补偿能力可能与食草动物的取食频率呈负相关关系。取食间隔越长，植物越有可能对损伤进行恰当补偿。

如果条件适宜，植物会对取食造成的损失进行过度补偿。在坦桑尼亚塞伦盖蒂生态系统中，植物对哺乳动物取食行为存在过度补偿响应。在该生态系统中，食草动物的季节性迁徙格局有利于刺激植物恢复生长(图2)。该生态系统中有蹄食草动物依从降水和植物初级生产力变化节奏而取食。植物在生长季早期被取食，之后食草动物开始迁徙，植物获得了充分的恢复时间。植物的高生长率，加上食草动物排泄物带来的充足养分，对当地植物形成了有利的补偿条件。

图2  放牧强度(G)与动物取食诱发的植物地上部分初级生产力(S)的关系圆圈表示低矮草原；圆点示中等高度草原；×表示高草草原。虚线拟合所有样地，而实线拟合了地形上相似的样地(引自McNaughton1985)

虽然一些研究表明，植物可以对动物取食带来的损失进行的等量或过度补偿主要用于提高营养器官的生长，但也有少量研究发现补偿可以提高繁殖器官的适合度。虽然多数研究表明动物取食会造成植物结实率下降，针对聚生牵牛花(Ipomopsisaggregata)(Paige andWhitham 1987)和田野假龙胆(Gentianella campestris)(Lennartsson et al. 1998)的研究表明，动物取食后种子产量反而会增加。如果取食造成植物遗传或发育的限制被打破(如去除顶端优势)，亦或植物在一次被取食(该次取食很可能是初次取食而不是二次取食)之后保留了生殖资源，那么动物取食可能会造成较高的种子产量(Whitham et al. 1991)。然而一直以来，动物取食增加了植物的“福利”并会提高植物繁殖能力这一论点饱受争议(Belsky et al. 1993)。造成这种争议的一部分原因可能是对互利概念的不同理解(de Mazancourt et al. 2001)。在生态上的互利(理解为当互利一方被移除，则会对其他成员立即产生负面影响)与进化上的互利(理解为当缺少一方，互利生物在进化上的表现无法实现)是不同的。Agrawal(2000)曾提出了一个很好的比喻来展示两者的差异。假设一株植物具有“理想”的结实能力，种子产量达1000 粒。在预测到一定会存在迁徙食草动物侵扰的环境中，该植物可能会出现一种基因型，以动物取食为诱导信号，将繁殖产量分配成取食前的20%和取食后的80%。即当食草动物未出现时，植株结实量为200 粒；而食草动物取食后，植物的结实量为800 粒。那么以进化角度来看，食草动物的出现对植物的适合度产生了负面影响；但从生态角度来看，食草动物的出现对植物的适合度产生了正面影响。

除了对繁殖资源分配产生直接影响外，食草动物也会对植物的适合度产生间接影响，例如，由于食草动物对植物的花和叶造成改变，会影响植物传粉者和种子传播者的偏好及效率。针对长果月见草(Oenotheramacrocarpa)的研究发现，动物取食后该植物的结果率下降了18%，结实率下降了33%(Mothershead and Marquis 2000)。与减少可利用资源对植物造成直接影响相比，动物取食可以通过改变花的特征来影响传粉者的偏好和效率，从而间接导致植物繁殖能力的下降。尽管相关研究较少，但这种间接的作用却是更好理解取食活动对植物适合度影响的关键。

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本文摘编自(荷)艾迪⋅范德马雷尔 (Eddy van der Maarel)，(美)珍妮特 ⋅富兰克林(Janet Franklin) 编；杨明玉，欧晓昆译《植被生态学(原著第二版)》（北京：科学出版社,2017.2）。

ISBN 978-7-03-051761-6

责任编辑：刘 畅

植被生态学是研究地表植物覆盖、植物与环境关系及植被时空动态变化的科学。本书原著由植被生态学领域国际知名学者撰写。第1 章为植被生态学的概述。第2 章至第4 章主要介绍植物群落的基础概念、结构、动态及与环境的关系。随后的第5 章至第9 章介绍植物群落的内部构建和相互作用关系。第10 章至第12 章阐述植物群落的结构与功能方面的内容以及生态系统的各种作用过程。第13 章和第14 章分析了人类对群落、景观和生态系统的影响。第15 章至第17 章重点介绍了群落的类型及在大尺度上的分布问题。本书可供生态学、生物学类本科及研究生使用，也可供从事生命科学及其相关领域研究的教师与科技人员参考。

（本期责编：王芳）

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