微食物环

Withouta sense of the past, we have no future.以史为镜，可以知兴衰。

1983年，Farooq Azam教授在期刊Marine Ecology-Progress Series 发表了题为Theecological role of water-column microbes in the sea文章，提出了微食物环（Microbial loop）的概念（图1）。微食物环是指海水中的溶解有机碳被细菌利用，细菌被原生动物（鞭毛虫、纤毛虫）摄食，原生动物被浮游动物摄食，所有这些生物又产生溶解有机碳，碳在这个环形的回路中循环利用。

图 1Azam (1983)提出的微食物环示意图

Fig. Semi-quantitative model of planktonic foodchains. Solid arrows represent flow of energy and materials; open arrows, flowof materials alone. It is assumed that 25 % of the net primary production ischannelled through DOM and the “microbial loop”, bacteria (Bact.), flagellates(Flag.) and other micro-zooplankton (e.g. ciliates). It is further assumed thatthe most efficient predator prey size ratio is 10:1, hence the slope of thelines relating trophic status to log body length is 1:1.The food chain baserepresents a size range 3 orders of magnitude (smallest bacteria 0.2 μm,largest diatoms 200 μm; therefore, any trophic level will have a size-rangefactor of 103 and conversely each size class of organisms (100 pm) willrepresent at least 3 trophic levels. The thickness of open arrows (left)represents the approximate relative magnitude of minerals released in excretionat each trophic level; corresponding organic losses (faeces, mucus, etc.) areshown on the right hand side (引自Azam,1983)

Farooq Azam

微食物环的概念被科学界广泛认同，这篇论文得到很多引用，到2014年，这篇文章被引用3700多次，成为绝对的高引文章。Azam 教授因为提出微食物环的概念而被授予海洋与湖沼协会G. Evelyn Hutchinson Award(1995)和JohnMartin Award(2006)两项重要奖项，被Thomson Reuters评为高引研究人员（highlycited researcher）。以微食物环概念为代表和核心的海洋浮游微生物研究被美国自然科学基金会评为1950-2000年海洋科学中的具有里程碑意义的成就(Landmark Achievements of Ocean Sciences)中意义最深远的成就(themost far reaching achievement)。

微食物环概念在这个特定的时间由特定的人物提出，并具有广泛的影响，是历史的必然还是偶然，其背后又有哪些历史背景和故事，本节将对此进行介绍。

120世纪70年代前，对海洋生态系统不同研究方法的进展不一致

Steele (1974)曾经总结自然系统的研究方法，一个极端是研究不同区域的生物多样性，包括群落的结构，不同群落中各个种的丰度不同，各种所处的生态位等，即生物海洋学研究（Kiorboe 2008）。第二种极端是特定种类的社会和性行为特性等对环境的适应，即海洋生物学研究（Kiorboe 2008）。处于这两个极端之间的是研究食物网的能流。

1.1浮游生物不同类群的研究历史，认识到微小浮游生物的重要性

浮游生物一词是由Hensen 于19世纪提出的。浮游生物研究从使用浮游生物网采集浮游生物开始，直到20世纪中期，浮游生物研究的对象主要是网采的浮游植物和浮游动物。尽管人们意识到有很大一部分微小的生物会透过网孔，但这些生物个体微小、容易破损、不易固定，没有合适的方法研究其形态、估计其丰度和生物量。研究细菌、浮游植物、异养鞭毛虫、纤毛虫的丰度和生物量的方法在1970年代以前都还不成熟。

测定叶绿素a浓度代表浮游生物量的方法到20世纪70年代才开始成熟。1966年UNESCO制定了测定叶绿素的方法。

Lohmann (1911)和Hentschel (1936)用手动离心的方法在生物网过滤后的海水中发现了鞭毛虫，此后在近岸海水培养液中发现了鞭毛虫，这些鞭毛虫可是摄食细菌（Hardin 1944, Haas andWebb 1979, Kopylov and Moiseev 1980）。用表面荧光显微镜方法计数鞭毛虫的方法在1981年以后才开始成熟起来（Burney et al. 1981,1982; Davis and Sieburth 1982; Haas 1982）。

以纤毛虫和桡足类幼体为主的微型浮游动物于1967年才开始被计数（Beers and Stewart 1967）。

人们很早就认识到溶解有机碳是海洋中碳的重要存在形式，并且思考溶解有机碳和生物的关系。Putter (1907, 1909)提出假说认为溶解有机碳在海洋生物营养中处于核心作用，许多生物可以DOC为生。Krogh (1931)和Bond(1933)表明，大型生物(macroscopicorganisms)和大的微生物（larger microscopicforms）不能利用这些溶解有机碳存活。但是在很长的时间内，Putter (1907. 1909)的假说一直很有影响（Beers et al. 1975）。Droop (1970, 1973)用没有包含细菌的液体培养基培养了吞噬营养的生物。

但是这些思考并不能通过实验来证明，因为一直没有好的方法来定量溶解有机碳。直到Krogh and Keys (1934)发明了测定海水中DOC的方法，人们才得以知道DOC的准确浓度。在确立了测定海水中DOC的方法后，根据Keys et al. (1935)立即进行了细菌利用DOC的实验，Keys et al. (1935)提出细菌肯定是会被原生动物摄食的，因此研究DOC被细菌利用的情况很有意义。

一直到20世纪60年代末，水体微生物学研究者用选择培养的方法计数水体中的细菌，培养方法包括琼脂平板法和液体培养基(Cole, 1999)。计数的结果是能在培养基中生长的细菌，称为可培养细菌。在1 ml海水中，这样得出的结果是几百到几千个细菌。

因此海洋微生物生态学研究者一直致力于寻找直接计数细菌(direct count)的方法。滤膜和显微镜技术的发展改变了计数海水中细菌的方法，在50年代开始了直接计数细菌。将细菌过滤到滤膜上，将1%赤藓红(erythrosine)溶解到5%苯酚，用其染色细菌，计数得到的细菌丰度比培养法要高一个数量级(Jannasch and Jones, 1959)。但是这种方法较难分辨球状的细菌和其他的颗粒，要获得较好的准确性，需要很多检验。直到20世纪70年代以前，这种方法一直是直接计数细菌的方法(Sorokin and Overbeck, 1972)，但是得出的结果并不被广泛接受。

Pomeroy (1981)认为这一时期海洋微生物生态学家与海洋生态学的其他研究者是分割开来独立工作的，这种分割的原因有两方面：一方面，海洋微生物学家的生态学研究方法非常独特（通过培养的方法来估计细菌丰度）；另一方面，研究海洋浮游生物较高级类群的专家并没有认识到海洋微生物在海洋生态系统中的中心位置。另外，这两类科学家都把微生物当做分解者，而不是当做生产者。

1.2生态效率的研究

在对微型生物计数和定量计数比较滞后的时候，对浮游生物生态效率的测定却走到了前面。到20世纪50年代，用放射性同位素方法研究生产力和测定呼吸率的方法逐渐成熟，这些研究发现初级生产和呼吸的大部分都是由小型的浮游生物完成的。此处计划展开讲，增加500字

在这样的背景下，Pomeroy 提出传统海洋生态学研究的框架需要改变。

1.3对浮游生态系统的思考：Pomeroy的故事

二战之后，海洋科学和其他学科发展迅速，海洋微生物生态的研究在欧洲和北美都开展起来。海洋生态系统的概念（包括其结构和功能）的提出，是微生物海洋学发展过程中非常重要的进步。

1953年Eugene Odum和Howard Odum兄弟两人合作出版了《生态学基本原理(Fundamentals of Ecology)》一书，这本书成为了生态系统结构研究的基本资料。EugeneOdum教授在美国Athens城Georgia大学成立了生态学研究所，并在Sapelo岛（Georgia沿岸一个仅能通过乘船到达的堰洲岛(barrier island)）建立了Georgia大学海洋研究所。研究所的研究主要在Sapelo岛周围的沿岸盐沼河口。John Teal(1962)开展了一项关于这个盐沼生态系统的能量流动的前沿研究。盐沼的东南部有互花米草(Spartina alterniflora)。这种植物在Georgia沿岸生长迅速，每平方米的生物量相当于衣阿华州玉米地的生物量。在秋季，这种盐沼植物变黄并枯死。每天两次流进盐沼的潮水将大量米草的叶子带到潮沟中。海洋真菌和细菌在这些枯死的米草叶子上生活，这些叶子被海洋微生物分解成碎屑，分布在盐沼表面和河口的水体中。在这个过程中，微生物增加了碎屑中有机氮磷的含量，使得植物碎屑成为盐沼动物更富营养的食物。Odum、Teal和海洋研究所其他同事达成了共识，他们认为盐沼河口的食物网很大程度上以这种被微生物所强化的碎屑为基础。这个“碎屑食物网”的概念对Pomeroy量化微生物降解在海洋浮游生态系统的有机物循环中的重要性产生了影响。

1954年，年轻的Lawrence Pomeroy博士受一个同样对水生生态系统的元素循环有浓厚兴趣的同事RobertE. Johannes的邀请加入了海洋研究所。Johannes培养了河口水体中采集的鞭毛虫，其单位生物量释放的磷(biomass-specific rate)远高于桡足类和其他浮游动物。这是证明小个体的浮游生物生长率高于大个体的浮游生物的有力证据。这个发现在一定程度上促进了Pomeroy和Johannes的合作，两人共同进行了浮游生物实验来说明原海水(whole-water)黑白瓶对照实验中黑瓶的呼吸率主要是由于微生物的活动，而不是后生动物如桡足类等造成的。科学家们对比了原海水的呼吸率和过2号浮游生物网(孔径366μm)过滤之后的海水的呼吸率，发现那些可以通过浮游生物网的生物是造成海水中氧的减少的主要原因。他们的结果表明，单位体积的水体中小个体的浮游生物（主要是微生物）的呼吸率是大个体浮游生物的十倍。

到20世纪70年代初期，Pomeroy已经得出结论，当时普遍认可的海洋食物网是不正确的。这个观点1974年正式发表在John Steele的关于模型的论著——《海洋生态系统的结构》中。在Steele简化了的海洋食物网中，将异养微生物归到了深海中降解排泄物的“细菌”中。这个模型中没有体现浮游生物中的细菌或是异氧原生动物的作用。Steele(1974)写道：“在开阔的海域，浮游植物几乎一长出来就被摄食掉，因此几乎所有的植物初级生产力都要经过食草动物。”通过Pomeroy和Johannes的补偿和呼吸的实验，Pomeroy发现异养微生物在浮游生物食物网的地位比Steele的模型显示的更重要。Pomeroy使得Odum兄弟在Sapelo岛进行研究时所提出的以碎屑为基础的生物网生态系统理论更加完整，进而表明微生物在海洋中的重要地位。

在这期间，BioScience期刊的编辑John Bardach为了增加读者而在寻找能被广泛认可的综述文章。他向他的朋友Robert Johannes询问可能的作者。Johannes推荐了Pomeroy。Pomeroy给了他一篇总结支持他观点的证据的文章，他认为微生物是海洋生态系统功能的中心。据Pomeroy所说，他的原稿被送给了两个外审专家。一个没有回复，另外一个说他的文章是胡说，应该拒稿。然而Bardach很喜欢这个文章，还是发表了它。尽管一开始没有被广泛引用，但是到20世纪80年代末，Pomeroy在BioSciences上的文章《The ocean’s  food web: A changingparadigm》成为新概念的关键描述，这个概念描述了浮游生物食物网中大量物质如何流向小型浮游生物（包括小型浮游植物），再流向海洋细菌，再流向他们的后生动物捕食者（图2）。

图2 圆形内是简化形式的经典海洋食物网，更多新添加的途径在圆形外。

Lawrence Pomeroy博士

《The ocean’s food web: A changing paradigm》至今被引用1040次，也是高引文章。Pomeroy 于1987年获美国海洋与湖沼学会G. Evelyn Hutchinson Medal。

2发现微小生物

Pomeroy (1974)提出应该加强对小型浮游生物的研究，这个呼吁得到科学界的认可。但是这时人们对这些生物是什么所知很少。那么这时对微小生物的研究状况是怎样的呢？科学界急需一种能准确定量细菌丰度的方法，这个方法最终由Hobbie等(1977)完成。

2.1 滤膜技术的发展

在这之前，过滤用的滤膜都是深度膜Depth filter。这种滤膜一般由纤维交织而成，具有一定的厚度，流体中的颗粒进入到滤膜的内部，被滤膜截留，从而达到过滤的目的（图）。与其他滤膜相比，这种滤膜可以用来过滤较多的流体，但是这种滤膜的孔径是一个范围，很难做到准确的整齐划一。

图深度膜 (http://en.wikipedia.org/wiki/Depth_filter)

2.1.1 表面膜

1935年，德国University of Gottingen的化学家Richard Adolf Zsigmondy教授率先发明了Membrane fliters。Zsigmondy教授是一名化学家，1925年因为胶体的研究获得诺贝尔奖。

这个发明后来被赛多利斯(Sartorius)公司用来生产滤膜。生产滤膜使用的主要原料是醋酸纤维或硝酸纤维聚合物，将这些物质溶解在溶剂中，在玻璃平板上铺上薄薄的一层，溶剂挥发后，这些聚合物固化为滤膜，从玻璃平板上取下滤膜进行进一步加工。

在第二次世界大战之前，赛多利斯(Sartorius)公司生产的滤膜主要用于研究用途，商业用途很少。二战以后，美国军方着力于研究净化饮用水的技术，主要目标是过滤去除霍乱病菌。1947年，占领德国的美国当局将赛多利斯(Sartorius)公司没收，导致了美国竞争者的出现。

在20世纪50年代，美国Boston的LovellChemical Company与美国军方签订研制和生产合同，为军方生产以滤膜为主要技术的过滤装置和过滤系统，主要目的是分离流体中的不同分子。1953年滤膜技术解密，可以被用以商业用途，这时Lovell 公司的一个雇员Jack Bush从Lovell Chemical Company买下了这项技术，成立了Millipore Filter Company。公司的名称来自亚德里亚海(Adriatic Sea)的一种海绵，从此Membrane filter逐渐应用于美国的微生物学研究中。(https://www.millipore.com/membrane/flx4/filtration_basics_hm&tab1=2#tab1=2)。在1964 （1966）UNESCO制定的叶绿素测定方法中推荐使用孔径为0.45-0.65 微米的醋酸纤维滤膜。

2.1.2  Nucleporemembrane

Karl DM. (2007)对Nuclepore滤膜的历史进行了回顾。英国Harvell的Atomic Energy Research Establishment 的Young第一个发现核径迹(Nuclear Track)，即核粒子穿透绝缘固体时会在原子尺度造成辐射伤害，使用合适的化学物质进行处理，粒子穿越的痕迹就会被显露出来(Young, 1958)。Young (1958)在氟化锂晶体和云母中蚀刻出粒子的痕迹并进行了光学观察，随后同一实验室的Silk和Barnes (1959)对其进行了电镜观察。

1961年5月25日，美国肯尼迪总统在国会上发表人类登月计划的演讲。这一年夏季，美国通用电气公司研究实验室(General Electric Research Laboratory, GERL)的RobertM Walker博士提出可以使用电子显微镜研究月球样品中地外矿物中宇宙射线轰击的痕迹。Walker博士到英国Harvell访问了Silk和Barnes，回到美国后，他邀请P. Buford Price 博士和他一起进行宇宙射线的研究。Price和Walker(1962 c)发现了粒子的痕迹化学蚀刻作用，但是Young (1958)的工作没有被提起。

1962年下半年，Robert L. Fleischer博士加入了Walker和Price的团队。1963年年初，Fleischer发现粒子痕迹的化学蚀刻作用原理可以应用到其他材料，包括通用电气公司生产的biphenolacetone carbonate（即Lexan^a聚碳酸酯）。在此之前，在通用实验室内只有云母被用来进行化学蚀刻。这项技术产生了PIE膜(Plastics-Irradiated-Etchedmembrane)，并最终发表了著名的论文Fleischer RL, Price PB, Symes EM.1964. Novel filter for biological material. Science 143: 248-250。1964年早期，通用电气公司的原子能部门即使用Nucleporea（Nuclear-track的缩写）的商标销售这个产品。进行海洋和湖沼研究的科学家经常会误写为Nucleopore。

Nuclepore membrane

2.2 荧光显微镜技术

1903年，来自Carl Zeiss公司的Henry Friedrich Wilhem Siedentopf和化学家 Richard Adolf Zsigmondy教授一起用超倍显微镜(ultramicroscope)研究胶体。Siedentopf用暗视野观察，当用紫外线照射样品时，样品发出荧光，这是首次在显微镜下发现荧光。1904年Jena Zeiss公司的August Kohler用紫外线照射barium platinum cyanide晶体时也发现荧光。于是Siedentopf和Kohler一起制造了荧光显微镜，使用275 nm的激发光。但是第一台荧光显微镜由德国物理学家Otto Heimstaedt 和 Heinrich Lehmann于1911-1913年间制造(http://zeiss-campus.magnet.fsu.edu/articles/basics/fluorescence.html)。

1914年，Stanislaus von Prowazek将活体细胞染色引入荧光显微镜。1925-1932年，Philipp Ellinger和August Hirt一起发明了活体荧光显微镜(intravitalfluorescence microscope)。1948年，俄国人Evgenii Brumberg发明了入射荧光显微镜(incident-light fluorescence microscope)，即使用二色镜(dichromaticmirror)，把激发光和入射光都通过同一光路，使得入射光从样品的上方照射，他把这项技术叫做“illumination from above”（落射荧光显微镜）(Master, 2010)。在这之前，激发光都是从侧面照射或透射样品。虽然Brumberg和他的同事Krylova的这一改进是荧光显微镜发展史上的重大贡献，但是这一技术但是没有得到重视，原因可能是当时主要是观察由紫外线激发的荧光，通过暗视野透射技术很好的接此处要重新整理说明，被忽视的原因

Brumberg’s发明被美国人JohanSebastiaan Ploem发扬光大，制造出了真正的荧光显微镜(Master, 2010;Spring;Ploem 1967)。Ploem (1967)发明了二色分光元件。显微镜的发明和完善被Nature 评为光学显微镜发展史上的第四块里程碑。(http://www.nature.com/milestones/milelight/full/milelight04.html)

Brumberg是俄国人，可能由于当时无法获取文献，当美国人Ploem于1965年发表自己的论文时，并没有提及Brumberg的工作。但是在第二篇文章中，Ploem对Brumberg和Krylova的工作进行了致谢。此后Leitz (Leica)公司制造了更加完善的荧光显微镜。在此之后的几年中，Zeiss等显微镜制造厂家推出成熟的荧光显微镜。

落射显微镜光路示意图(http://biologywiki.apps01.yorku.ca/images/3/35/Fluorescence_Microscopy_01.png)

2.3荧光显微镜、滤膜和计数细菌丰度：在时间和空间的结合——表面荧光显微镜计数

如上所述，海洋微生物学者通过培养的方法来计数海洋细菌，并且一直没有准确的数据是传统海洋生态学研究者忽视海洋微生物生态学的重要原因。

2.3.1美国人：一个电话

在20世纪70年代早期，表面荧光显微镜计数方法开始应用于海水中细菌丰度计数。这一切起始于Hobbie跟Thomas Brock通的一个电话，在电话中ThomasBrock建议使用表面荧光显微镜来计数水体中的细菌。第一个使用这一技术的是Francisco DE等1973。Franscisco是UNC的研究生，他的这个方法在实验室室内实验和淡水实验中获得成功。他使用的滤膜是黑色的Millipore 0.45 um孔径的纤维素滤膜(Karl, 2007)，显微镜是ZeissUniversal 显微镜。

但是表面荧光显微镜太贵重，他们不能带到海上计数海水中的细菌。用可将DNA和RNA染色的荧光染料吖啶橙(AO)和DAPI(4’6-diamidino-2-phynylindole)对细菌进行染色，使得细菌在显微镜下容易分辨。最初使用纤维素膜(cellulose)，这种膜的表面比较粗糙。

20世纪70年代以后，表面荧光显微镜变得便宜了，性能也更好。Hobbie等才有机会计数海水中的细菌。

Daley andHobbie(1975)和Bowden(1977)比较了Millipore和Sartorius 等不同滤膜的性能。直到1977年Nuclepore滤膜才进入了研究人员的视野。

Karl 2007对Nuclepore的历史有很好的回顾：Nuclepore滤膜发明以后，在水体微生物方面的应用有一个检验的过程，Todd和Kerr (1972)对Millipore 和Neclepore进行扫描电镜，认为Nuclepore滤膜较好。Zimmerman和Meyer-Reil (1974)用Nuclepore得出的细菌丰度比用cellulose得出的丰度较高。Daley和Hobbie (1975)则认为Nuclepre不如cellulose膜。然而两年以后，Hobbie等(1977)改进了方法，使用irgalan black染料将滤膜染色，以消除滤膜自身的荧光，增加了细菌和背景及杂质的对比，得到的细菌丰度是cellulos滤膜的两倍。Hobbie等(1977)的方法成为成熟的计数海水中细菌的方法。

这篇论文至今被引用4000多次，1990年时就被引用达900多次。1991-1995年被Institute for Scientific Information (ISI)评为引用经典（CitationClassic）。Duarte等(1997)认为这篇论文是海洋微生物生态学研究的最具影响力的论文。John Hobbie后来任ASLO的主席，1983年获得G. Evelyn Hutchinson Medal。

JohnHobbie (http://hermes.mbl.edu/news/press_releases/2005/2005_pr_10_18.html)

2.3.2 德国人

值得一提的是，Zimmerman R和Meyer-Reil LA. (1974)也是放弃使用纤维素膜，转而使用Nuclepore聚碳酸酯膜，使用ZeissUniversal荧光显微镜，但是可能由于发表的期刊是德国期刊，科学界不易获得，这篇文章的引用率很低。

3微食物环的提出

Hobbie等(1977)的方法得到广泛应用，研究发现在1ml 海水中约有10⁶个细菌。这些细菌处于什么状态，其生长率如何，能否传递到上层营养级直至鱼类从而成为人类的食物呢？这个问题开始进入人们的视野。

鉴于在海洋微生物研究的快速进展，国际社会密集进行研讨会。

1980年9月29日-10月3日，在德国的基尔(Kiel)进行了5th European Marine Biology Symposium，1981年出版了专辑Lower Organisms and their Role in the Food Web: Proceedings of the 15th European Marine BiologySymposium, Kiel, Damp 2000, FederalRepublic of Germany(September 29-October 3, 1980)。在这部专辑中William (1981)使用了Metazoan food chain (classical food chain) 和Protozoan food chain这两个概念，但是使用了Pomeroy 1974年的图。

1981年11月NATO在葡萄牙的Caiscais举办了NATO Advanced Research Institute (A.R.I.)，主题为海洋异养过程(marine heterotrophy)，即自养活动固定的有机碳被转化和最终被呼吸分解的过程，尽管这个过程除了微生物之外还有其他动物，并且发生在水体和沉积物中，这次的主题主要是水体中的微生物的异养过程。Hobbie 和Williams作为主编将这次会议的成果汇总成书，于1984年出版了《Heterotrophic Activityin the Sea》。Azam Pomeroy等参加了会议。会议对4个科学问题进行了overview，其中第三科学问题是“海洋异养过程在食物网中的作用是什么？”，在对这个问题的回答中提出了microheterotrophic food chain和microbial food chain的概念，是细菌将水体中的溶解有机物转化成细菌生物量，从而成为microheterotrophic food chain的基础，并为后生动物食物链(metazoan food chain)提供除浮游植物之外的营养。虽然没有多少资料，会议认为鞭毛虫、纤毛虫和后生动物可能摄食细菌，但是鞭毛虫可能是细菌的主要摄食者。

1982年5月13-19日在法国CarcansBombannes的LesDunes小村举行了“Flows of energy and materials in marineecosystems, theory and practice.”的NATO Advanced Research Institute这个会议的内容有待补充，正在购书

1982年夏季，在法国生物海洋学会议上，Azam 等人发表了文章。对于这次会议没有多少资料可查，Fenchel (2008)对会议进行了总结，几个人组成小组讨论，大家同意将讨论的内容发表，作者按照姓的字母顺序排序。对于当时是谁第一个提出了microbial loop这个词，这几个作者也都记不清了。

综上所述，为了将微小生物加入传统食物链，共提出了Protozoan food chain、Microbial food chain、和Microbial loop三个词，从作者的原始图示上看，这三个概念说的是一个东西。但是历史最终选择了Microbial loop，可能有以下几方面的原因，第一，字数少，好记、好说、好写；第二，food chain 的提法太过专业化，而loop 属于大众语汇，易于被普通民众接受；第三，其字意为营养物质循环利用，符合传统生态学工作者对微型生物的功能定位。第四，有的期刊比较偏，不易获得，而有的期刊较易获得，因而有较好的传播。

4 微食物环提出以后

4.1 微食物网替代微食物环

微食物环概念提出以后，很快被广泛引用，但是很快在1988年，Sherr and Sherr (1988)对微食物环概念进行了修改，提出了海洋浮游微食物网microbial food web的概念。从此在海洋生态学领域的学者都使用浮游微食物网的概念，但是在其他领域的学者大多使用微食物环，引用Azam(1983)的文献，实际上Sherr and Sherr (1988)以后的文献中提到的微食物环概念大多情况下在概念上等同于微食物网。可见微食物环概念的成功在科学原因之外，还有传播学上的原因。

图  Sherr 夫妇提出的微食物网结构示意图

Fig. Trophic interactionswithin the microbial food web, which is separated here into phytoplankton and"microbial loop" (i.e. bacteria and protozoa) components. Note themany direct links between heterotrophic and autotrophic microbes, includingingestion of phytoplankton by flagellates and ciliates and ingestion ofbacteria by mixotrophic algae. The curved arrows in the flagellate and ciliatecompartments indicate further predatorprey interactions within these broadclasses of organisms. In this model, production of < 5-pm algae isaccessible to metazoa only after being “repackaged” into larger protozoancells.

引自Sherr and Sherr (1988)

4.2对微食物环的纪念

微食物环概念是如此成功，以至于经常会有一些纪念这个事件的文章和会议。1994年，在期刊Microbial Ecology出版了一个专辑，这是为纪念Pomeroy 在1974年发表文章20周年的纪念研讨会(A symposium to honor the 20 th anniversary ofthe publication of Pomeroy)出的专辑。

在这些纪念文章中，对微食物环概念的生日的认定是不同的。Berman and Stone (1994)认为Pomeroy 1974是微食物环的发端。Fenchel (2008)将Azam (1983)作为微食物环的发端。

4.3  Is it changed?

Pomeroy1974年论文的题目是依据美国哲学家托马斯.库恩的1962年的书《科学革命的结构》的理论来的。库恩的书中提到“科学不是事实、理论和方法的简单堆砌，科学的发展也不是知识的简单积累，而是通过范式的不断转换所进行的不断革命的进程”。也就是说科学发展的方式不是知识由少到多逐渐发展的方式，而是旧的理论体系（范式）被新的理论体系推翻取代的过程，即范式转变（paradigm shift），最著名的范式转变是日心说取代地心说，相对论取代牛顿力学体系。Pomeroy1974的论文题目提出自己的观点可能会导致海洋生态学界的新范式，显然是夸大其词了。我认为微食物环的提出是对以往观点的总结和补充，并没有导致范式转变。

5历史的真相

5.1 神秘的经典教科书和经典食物链？

在微食物环概念提出的同时，还有一个副产品，那就是与之相对的经典食物链。

Pomeroy 1974年提出“the classical textbook description of a chain from diatoms throughcopepods and krill to fishes and whales”，以往教科书中对海洋食物链的描述是硅藻-桡足类（磷虾）-鱼（鲸）。

William 1981 提出了classical food chain经典食物链的概念。William 1981 提到的一本书是Steele (1974)。从时间上看Pomeroy (1974)和Steele (1974)都要有一个出版的过程。Pomeroy(1974自己也说这些的观点经过了几年的研究和讨论(The viewpoint presented in this paper has developedover several years of research and discussion with colleagues)，因此Pomeroy 不可能看到Steele（1974）的专著，然后发表论文。

那么是在哪个教科书中提到经典食物链呢。虽然没有公开说明，Landry MR. 2002.认为Pomeroy 等人认为的经典食物链只是为了研究能流和模型进行的简化，而不是人们没有认识到海洋食物网的复杂性。早在1924年， Hardy 1924就给出了以鲱鱼为顶级摄食者的营养级模型，因此，经典食物链事实上不存在的。

Hardy 1924 的食物网示意图

5.2海洋科学家忽略了细菌吗？

Pomeroy (1974)对当时科学界的认识进行了综述，其中有当时科学界对微生物和大型生物的认识，Pomeroy(1974)将对大型生物的认识描述为“Although the ocean’s food web has been studied formore than a century, several recent discoveries lead us to believe that theclassical textbook description of a chain from diatoms through copepods andkrill to fishes and whales may in fact be only a small part of the flow of energy.”。

对于微生物的认识是这样的“In the classical paradigm ofthe ocean’s food web (Fig. 1) the primary consumers are thought to be netzooplankton, such as copepods, mysids, and euphausiids. The secondary andtertiary consumers are nekton, including fishes, cephalopods, and cetaceans.Microorganisms are assigned the role of decomposers (Strickland 1965, p. 585)”。而在William 1981中这样写道，“How do we view the marine food chain? The mostlucid and clear account is probably given by STEELE (1974) in his book ‘TheStructure of Marine Ecosystems’. In this, he provides a brief statement, whichperhaps best summarizes the views of many influential thinkers in biologicaloceanography. ‘The phytoplankton of the open sea is nearlyas fast as it is produced, so that effectively all plant production goesthrough the herbivores. The animals living on the sea bottom depend onherbivore feces, rather than on a direct fallout of plants, for their foodsupply. One of the main technical problems in planktonstudies has been to demonstrate experimentally that theherbivorous zooplanktoncan get enough to eat from the densities of phytoplankton found normally in thesea. All indications suggest that herbivores in the sea are resource-limited.On the other hand, there is evidence that these herbivores are highly efficientat transferring energy through the food chain from plants to primarycarnivores.’”

而Sherr and Sherr (2008)更是只引用最初几句：“Steele(1974)写道：“在开阔的海域，浮游植物几乎一长出来就被摄食掉，因此几乎所有的植物初级生产力都要经过食草动物。”

但是仔细阅读Steel (1974)这个本书就会发现，William (1981)和Sherr and Sherr 2008 对Steele的话是断章取义。Steel的这段话出现在第5页。Steele 是个海洋渔业科学家，在提出‘The phytoplankton of the open sea is nearly as fastas it is produced, so that effectively all plant production goes through theherbivores. The animals living on the sea bottom depend on herbivore feces,rather than on a direct fallout of plants, for their food supply.这段话之前，作者写道，在陆地生态系统，食草动物只摄食5-15%的植物，----大多数植物生产掉落到地上。然后作者写道，“海洋生态系统是不同的，浮游植物一经生产出来就给浮游动物吃掉了，---海底的动物只好以浮游动物粪便的。” 很明显作者在这里主要是解释底栖生物的饵料来源，句中的浮游植物生产实际上暗指颗粒态生产，因为作者在下面的文字里提到浮游植物的溶解态产物。

在15-18页论及北海的生态系统时，提及北海的初级生产中有一部分是溶解态，并且在第18页提出there may be a link through bacteria and protozoa to the copepods，但是Steele 1974认为这个过程支撑为浮游动物提供10-20%的饵料供应，因此对鱼类生产的贡献应该很小。

他认识到微食物环的存在，但是认为对渔业生产的贡献不大。这就是当时海洋生态学界对海洋食物网的看法。

因此，Pomeroy说当时的生态学家的眼里只有经典食物链是无稽之谈，要是我为这个论文审稿，也会说这个论文nonsense。

6西学东渐

我国的分级叶绿素研究，对微型生物的研究，焦念志老师的工作，不要与焦老师的重叠。约100字。

1997年，宁修仁老师将Azam 提出的microbial loop译为微型生物食物环，sherr and sherr 1988 的microbial food web译为微型生物食物网，将classical food chain译为经典食物链。同样是1997年，洪华生等译为微食物环、微型生物食物网和主食物链。目前，微食物环的叫法比较流行。

7总结

总之，在那个科学快速发展的年代，海洋浮游生物科学有很好的进展，在此过程中形成了海洋浮游微食物环的概念，在这个过程中，Pomeroy 提出了呼吁，Hobbie 等提供了工具，Azam提出了口号。历史终于推出了微食物环这个概念。这个概念的提出得益于新技术的发明，这些新技术来源于看似与海洋科学无关的领域，而海洋浮游生物的研究也好像受益于登月计划等大的历史事件，不同的作者在很短的时间内有相同的发现，但是有的工作却被忽视，有的作者的发现由于国家之间的封锁没有广泛流传。在微食物环概念的提出中，大众传播的规律发挥了作用，其中也不免断章取义和夸大的成分。但是，无论如何，微食物环概念成功了。

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