红皇后杀死了红国王？

—互利共生者的进化是快还是慢？

在生物进化学上有两个很有意思的理论，即红皇后假说（Red Queen Hypothesis）和红国王假说（Red King Hypothesis）。红皇后假说来源于《爱丽丝镜中游记》中的红皇后对爱丽丝说的名言“你只有拼命的奔跑才能呆在原地不动”。生物进化学家瓦伦（L.VanValen)借用这句名言来比喻生物的协同进化（coevolution）［1］。相互竞争的物种在持续的选择压力下会尽可能快的进化。比如说，羚羊必须跑得足够快来躲避狮子的猎杀，而狮子必须想尽办法来抓住羚羊以免饿死。那互利共生的物种会怎么协同进化呢？2003年Bergstrom和Lachmann通过进化博弈论（evolutionary game theory）模拟两种互利共生者的进化速率，发现在互利共生的进化过程中，互利共生者应尽可能慢进化，以免打破它们这种互利的关系。这就是所谓的红国王假说，相对于红皇后假说。但最近发表在Nature Communications的新研究通过比较7种亲缘关系比较近的蚂蚁的全基因组，发现有共生习性的蚂蚁（与植物互利共生的蚂蚁驱赶植物的植食者如毛毛虫，而植物用含有糖分的蜜露来回报蚂蚁）)比没有共生习性的蚂蚁进化更快［2］。 看来红皇后要杀死红国王了。

这项研究的作者是普林斯顿大学的Rubin 和 Moreau，他们测序了3种与植物共生的以及4种亲缘关系很近但没有共生习性的蚂蚁（7种蚂蚁都是Pseudomyrmex这个属的）的全基因组，比较分析发现，有共生习性的蚂蚁的全基因组比没有共生性的蚂蚁的进化速率要高。而且他们还发现，相较于没有共生习性的蚂蚁，3种有共生习性的蚂蚁发生变化的都是在相同的基因上。这些基因都与神经的形成和与肌肉的活动有关。与神经形成有关的基因能够影响如筑巢，取食等行为的形成，而与肌肉活动有关的基因很可能有助于蚂蚁通过提高活动和速度来保护其寄主植物。他们的研究似乎要推翻了红国王假说。

那有共生习性的种类为什么会比没共生习性的种类进化快呢？Moreau解释说，正如所有的生物一样，共生者需要不断的适应其周围的环境以存活下来。但同时他们还要为维持共生关系而努力。所有这些因素都可能会加快这些物种的进化速率。例如在植物与蚂蚁的共生关系中，因为共生关系取决于特定的筑巢，取食和防御行为，共生的两者必须持续“跳动”在一起，加上其它选择压力如病害或干旱等，这种跳动很容易就会脱轨，所以两者都要快速的进化以弥补错误的步伐。

他们的研究似乎要推翻了红国王假说。其实早在2012年德国就有学者通过模型预示了红国王假说的不可靠性［3］。Bergstrom和Lachmann的红国王假说只研究了共生关系中的两种物种，而Gokhale和Traulsen发现，随着互利共生关系中的物种数量的增加，红国王假说变得不可靠了［3］。

红皇后是否杀死了红国王了呢？我个人觉得还需要有更多的例子来验证。Rubin 和 Moreau在文章的讨论部分有句话很耐人寻味，即“The mechanism may be similar to that outlined above – that the interactions between ants and their hosts induce high rates of change – but rather than the continual changes throughout the evolutionary history of the relationship, these high rates may be due to the many changes required for the initial invasion into a new niche”，大意就是说蚂蚁的快速进化不是在共生关系的长期进化过程中的持续变化形成的，而可能是在入侵新的生态位时所需要的变化累积的。即蚂蚁的高进化速率可能是在形成共生关系的过程中发生的，也就是说，在共生关系形成之后，蚂蚁的进化速率有可能会减慢，这似乎与红国王假说并不矛盾。Rubin 和 Moreau是通过比较有共生关系的蚂蚁和没有共生关系的蚂蚁的全基因组发现有共生关系的蚂蚁有更高的进化速率，但是，基因组的变化有可能是在蚂蚁与植物形成共生关系的过程中（而不是形成共生关系后）累积的，也就是说，此时的蚂蚁还不能被认为是有共生关系。这个逻辑对吗？如果是对的，那严格的来说，不能说有共生关系的蚂蚁进化更快，而只能说变成有共生关系的蚂蚁进化更快。那这样就容易理解多了，蚂蚁的习性都改变了，那还能进化不快吗？

当然，我个人觉得还是可以做试验来验证有共生关系的蚂蚁是否进化更快。例如一些蚂蚁和蚜虫（图1），角蝉（图2）等有互利共生关系，即蚂蚁驱赶捕食者和寄生蜂等天敌来保护蚜虫和角蝉，蚜虫和角蝉用蜜露来回报蚂蚁。既然Rubin 和 Moreau认为有共生性的蚂蚁的进化速率与蚂蚁为共生者防御天敌有关，那我们是否可以设计试验来验证有天敌存在的具共生关系的蚂蚁是否比没天敌存在的同种蚂蚁进化更快。这个想法成熟吗？如果哪位大神真的按照这个思路研究发了牛文，别忘了致谢一下哈。

图1 与蚜虫互利共生的蚂蚁

图2 与角蝉互利共生的蚂蚁

参考文献：

1.     Van Valen, L. A newevolutionary law. Evol. Theory 1,1–30 (1973).

2.     Rubin, B. E. R. &Moreau, C. S. (2016). Comparative genomics reveals convergent rates ofevolution in ant-plant mutualisms. Nature Communications.http://www.nature.com/articles/ncomms12679#author-information

3.     Gokhale C. S., Traulsen A. Mutualism and evolutionary multiplayer games:revisiting the Red King. Proceedings of the Royal Society B:Biological Sciences, 2012; DOI: 10.1098/rspb.2012.1697