温带荒漠生态系统是中国西北地区的主要生态系统类型，作为典型的脆弱生态系统，它的稳定性不仅影响着该地区的社会经济活动，还关系着我国西部乃至全国的生态安全。生态系统的稳定性与生物多样性息息相关。因此，研究荒漠植物多样性的形成机制，不仅能够预测荒漠植物如何响应全球气候变化，同时能为合理保护和有效恢复荒漠生物多样性提供理论指导。

红砂（Reaumuria soongarica）隶属于柽柳科红砂属，是起源于第三纪的超旱生灌木，属于典型的地带性植物，其分布区与亚洲中部干旱区基本重合（刘家琼等，1982）。作为荒漠区重要的优势种和建群种，红砂在维持温带荒漠生态系统的物种多样性和稳定性方面发挥着重要作用（刘家琼等，1982）。此外，红砂还具有重要的经济价值，作为中等牧草，由其组成的荒漠群落是我国西北地区主要的放牧区域。

自2012年起，马小飞研究员带领团队成员采集了遍布我国西北干旱区的红砂样本，深入分析了红砂不同地理种群的遗传多样性，地理种群之间的亲缘关系（即谱系地理），以及红砂的种群动态历史。研究结果表明，红砂的遗传多样性较高，分布在不同地理区域的红砂已分化为3大遗传支系，分别为西部支系（塔克拉玛干沙漠）、东部支系（巴丹吉林–腾格里沙漠）和北疆支系（古尔班通古特沙漠）。其中，东、西部支系之间已完全分化，该过程受到青藏高原东北部隆升以及东亚季风系统形成和演化的驱动（Li et al., 2012; Yin et al., 2015）。北疆支系由东西支系经过两次杂交产生（图1），目前占据了不同于东西部支系的生境，处于生态物种形成的早期阶段（Shi et al., 2020）。上述复杂的种内分化和杂交历史表明，红砂可以作为模式植物用于深入探讨荒漠植物多样性的形成机制。

图1 DIYABC模拟的红砂最优进化模型示意图（Shi et al., 2020）

物种形成是物种多样性发生的核心要素。为了深入解析红砂的生态物种形成机制，马小飞团队进一步观测并比较了红砂不同支系在花期物候、叶片大小和生态位上的差异；利用叶绿体基因片段和ITS序列探究了北疆支系的杂交起源；并基于简化基因组测序数据深入分析了红砂的群体遗传结构和物种形成历史。主要结果如下：

北疆支系与其亲本东西支系之间存在明显的表型分化和生境异质性（图2）。通过野外定点观测和标本信息收集，发现东、西部支系的花期几乎不重叠，北疆支系的花期介于两者之间，表明三个支系之间已存在一定程度的生殖隔离。基于红砂30个野生群体和16个同质园群体的叶片大小数据分析发现，北疆支系的叶长、叶宽和叶长宽比显著大于其他支系（图3）。同时，同质园实验表明，东部支系叶宽的变化是局域适应性和表型可塑性共同引起的。此外，红砂三个支系所处环境明显不同，北疆支系生长环境特点为冬季温度低，温度季节性变化强，降水季节性变化弱；西部支系的环境更加炎热干燥；东部支系所在区域降水较多，但主要集中在夏季。三个支系之间的环境差异可能促进了上述的表型分化。

图2 红砂不同支系及其生境。（A）西部支系阿克苏群体；（B）东部支系皋兰群体；（C，D）北疆支系阜康群体（C）和五彩城群体（D）（范兴科等，2021）。

 图3 红砂属三种植物的叶片表型。WCC、HLG和WXBS都是红砂群体；R.K.代表五柱红砂；R.T.代表长叶红砂。每簇叶片分别来自相应群体的一个个体。（Fan et al., 2020）

          基于母系遗传的叶绿体基因片段和双亲遗传的ITS序列在多个红砂群体中的遗传变异信息，进一步分析了红砂的遗传多样性和谱系地理结构。多项分析结果均支持将北疆群体进一步分为南部分组（GuD-S）和北部分组（GuD-N）。通过估算单倍型的分化时间，发现GuD-S和GuD-N的起源时间较晚，与古尔班通古特沙漠的波动阶段吻合。第四纪气候震荡和地质变迁导致古尔班通古特沙漠的多次收缩和扩张，从而为已经存在生境隔离的亲本支系之间或杂交支系与亲本支系提供了二次接触的机会，这可能是导致北疆红砂复杂起源的关键原因之一。

之后，本团队基于红砂群体的简化基因组测序数据，构建了红砂精细的群体遗传结构并模拟了其进化历史。结果表明，GuD-S起源于东西支系杂交，目前已演化成独立的遗传谱系并处于生态物种形成的阶段。GuD-N同时含有GuD-S和东部支系的遗传组分，仍受到东部支系持续的渐渗杂交。

为了确定北疆支系的杂交物种形成类型，利用流式细胞术对分别来自北疆及其亲本支系的共8个红砂群体进行了DNA 1C-值测定和分析。其中，东部支系的1C-值略小于西部支系的1C-值。北疆支系中阜康和沙湾群体的1C-值处于东西支系的1C-值之间，而火烧山和五彩城群体的1C-值接近东西支系1C-值的2倍（图4）。结合上述的群体遗传分析结果，我们认为阜康和沙湾群体所代表的GuD-S组都为同倍体杂交种群，而GuD-N组中的火烧山和五彩城群体属于异源四倍体杂交种群。不同倍性的北疆群体起源于不同的杂交事件，并且倍性差异导致了它们之间生殖隔离的产生。

图4  番茄和不同北疆红砂群体混合样品的流式测定结果。（a）SW群体；（b）HSS群体；（c）FK群体；（d）WCC群体。P1代表番茄的G0/G1峰，P2代表红砂的G0/G1峰。

通过上述一系列的研究，马小飞团队深入解析了红砂的生态物种形成过程，揭示了遗传分化、杂交和基因流在其物种形成中的复杂关系，探讨了第四纪地质变迁（青藏高原隆升等）和气候震荡（冰期和间冰期旋回、亚洲季风系统演化）对温带荒漠灌木物种形成的影响，为理解亚洲中部干旱区荒漠植物多样性的形成机制提供了具体案例。这些研究获得国家自然科学基金（31370395和31770416）资助。

参考文献：

范兴科, 燕霞, 冯媛媛, 等. 红砂基因组大小变异及物种分化[J]. 生物多样性, 2021, 29(10), 1308–1320.

刘家琼, 邱明新, 蒲锦春, 等. 我国荒漠典型超旱生植物—红砂[J]. 植物学报, 1982, 24(05): 485–488.

Fan XK, Yan X, Qian CJ, et al. Leaf size variations in a dominant desert shrub, Reaumuria soongarica, adapted to heterogeneous environments[J]. Ecology and Evolution, 2020, 10(18): 10076-10094.

Li ZH, Chen J, Zhao GF, et al. Response of a desert shrub to past geological and climatic change: A phylogeographic study of Reaumuria soongarica (Tamaricaceae) in western China[J]. Journal of Systematics and Evolution, 2012, 50(4): 351-361.

Shi Y, Yan X, Yin HX, et al. Divergence and hybridization in the desert plant Reaumuria soongarica[J]. Journal of Systematics and Evolution, 2020, 58(2): 159-173.

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