Defying gravity: a plant’s quest for moisture

First author: Scott A. Sinclair; Affiliations: Institute of Science and Technology Austria (奥地利科学技术研究院): Klosterneuburg, Austria

Corresponding author: Jiří Friml

兰州大学黎家教授课题组于2019年10月10号在Cell Research发表了题为“Asymmetric distribution of cytokinins determines root hydrotropism in Arabidopsis thaliana”的文章，揭示了不对称的细胞分裂素分布决定了拟南芥根的向水性（root hydrotropism ）。本文是奥地利科学技术研究所的“大厉害”Jiří Friml教授为该文撰写的“Research Highlight”。

之前的黎老师的文章参考链接：Cell Research：不对称细胞分裂素分布决定拟南芥根的向水性

Roots grow downwards parallel to the gravity vector, to anchor a plant in soil and acquire water and nutrients, using a gravitropic mechanism dependent on the asymmetric distribution of the phytohormone auxin. Recently, Chang et al. demonstrate that asymmetric distribution of another phytohormone, cytokinin, directs root growth towards higher water content.

植物的根向下、平行于重力方向生长，从而可以将植株本身固定在土壤之上，获得充足的水分和营养物质，该过程利用的是一个依赖于不对称生长素分布的向重力性机制。最近，Chang等人揭示了另一种植物激素，即细胞分裂素的不对称分布决定了植物的根朝向更高水势一侧生长。

植物生长与发育的协调需要将众多的环境信号转化成植物的生长响应。考虑到植物不能移动的特性，其必然会暴露在各种各样不断改变的环境中，比如温度和蒸发的增加以及降水的减少。正因如此，对于植物向水性的研究不仅是在探索一个基础的生物学问题，更加是对于理解未来很有可能发生的植物如何适应缺水环境至关重要。

早在150年前，就有人推测在器官尖端与控制生长的部位之间存在某种用于通讯的、可移动内源性信号，从而帮助植物响应水分或重力等环境因子（1）。至此以后，已经有大量的研究探索了植物激素生长素在维持根尖生长方向平行于重力矢量方向方面的作用。最初，位于根尖小柱细胞中富含淀粉的质体（平衡石，statoliths）的沉积通过生长素转运蛋白PIN3和PIN7使得细胞间的生长素重新定向到根的下面一侧（2）。然后，另外一个在细胞中极性定位于朝茎方向的生长素转运蛋白PIN2介导生长素沿着根的下面一侧移动，最终导致生长素在根底部的伸长区积累，正如生长素响应标记的激活模式那样（3）。与其在经茎中的功能相反，根中生长素最大值点在根的下面一侧并抑制生长，而根的上面一侧的持续细胞伸长导致了根向下弯曲生长（4）。这种响应于重力，由生长素介导的根生长快速重定向的复杂机制似乎在植物演化的后期才在种子植物中出现，并最终帮助种子植物殖民了陆地生存环境（3）。

植物根系统响应于缺水环境要比重力响应更加复杂。取决于土壤中的水分分布，植物的根系统呈现出干分支（xerobranching，即在较为干燥的土壤中抑制侧根的起始）、水生根（hydropatterning，即在较湿的区域形成侧根）、向旱性（xerotropism，即在水分限制延长条件下植物根向下生长能力增强）以及向水性（hydrotropism，即根朝向更加湿润的一侧、即更高水势一侧弯曲生长）。其中，干分支是由ABA信号途径介导的，向旱性是由生长素介导的，而直到Chang等人的报道之前，我们对于植物根在向水性过程中影响根生长方向的分子机制所知甚少（6）。胞质钙离子早在早期对豌豆根的向水性研究中被认为是候选的信号（7）。另外，植物的ABA信号转导缺陷突变体显示出异常的向水性表型，然而，ABA在向水性中所扮演的确切角色却不清楚（8）。此前，一个对水分刺激无响应的突变体筛选试验鉴定到了一个含DUF617结构域的蛋白MIZ1（9）。MIZ1蛋白定位于内质网，并且能够抑制P型ATP酶ECA1的活性，而该酶作用于韧皮部中一个慢速的钙离子波动，这对于植物向水性响应是必需的（10）。

在Chang等人的最近研究工作中，他们发现了根朝向更多水分一侧的生长是由于背离水分多一侧，即水势低的一侧的细胞分裂增多所导致的。Chang等人通过利用TCSn细胞分裂素报道株系显示在水分刺激后，低水势一侧的根中细胞分裂活性的增高与该侧更高水平的细胞分裂素相关，并且通过提供不对称的细胞分裂素足以模拟根在向水性响应中所观察到的不对称细胞分裂和根弯曲生长的表型。向水性缺陷突变体miz1-2的根并不存在不对称的细胞分裂素分布，并且对于外源细胞分裂素的敏感性降低，说明MIZ1作用于细胞分裂素重分布的上游。确实，人为诱导两个主要的细胞分裂素响应调控基因ARR16和ARR17的不对称表达，均能够使得野生型和miz1-2突变体的根依据所诱导的情况而发生相应的弯曲生长。进一步对于细胞分裂素生物合成、感知和响应突变体的分析以及细胞分裂素生物合成和细胞分裂的化学抑制剂处理都显示，由细胞分裂素介导的在根中较低水势一侧细胞分裂诱导对于根在向水性相应过程中朝向水势高的一侧弯曲生长是必需的（6）。

在Chang等人水分刺激试验中，他们发现根尖可以偏离重力矢量方向，转而朝向水分方向生长。对于PIN生长素转运蛋白以及生长素响应报告的分析并未发现典型的向重力性响应中生长素的不对称分布。这说明一个危急的环境信号，比如说水分缺乏能够覆盖基于生长素的向重力性机制。与此一致的是，在pin2突变体中，生长素多的重分布和根的向重力性是有缺陷的（3），但是其仍能够响应水分刺激，并且朝向更高水势一侧方向弯曲生长（6）。

这些发现说明生长素介导的根向重力方向生长是一个“默认设置”，而其它的环境信号能够抑制生长素的重分布，正如在向水性中观察到的一样，从而重定向根的生长方向。而这也带来了新的问题，即生长素信号与细胞分裂素信号之间的交联关系，亦或是其它在植物根受重力刺激时也存在不对称分布的植物激素（比如说赤霉素）参与其中（11）。这种复杂的植物激素网络能够在向水性以及响应其它能够改变根系结构的刺激条件下（如触碰、毒性化合物或营养物质），控制植物根的生长。例如，细胞分裂素的不对称分布在植物侧根分支角度的控制过程中能够抵消生长素响应，而侧根的分支结构对于植物探索周边土壤环境是十分重要的（12）。除了拓宽了我们对于植物根的向水性问题的基础理解，Chang等人的研究同时也有利于我们培育出不同品系的作物以适应于水分稀缺的环境条件，而这终将有助于我们应对气候变化的能力。

参考文献：

1. Darwin, C. & Darwin, F. The Power of Movement in Plants 1–622 (1887).

2. Grones, P. et al. Sci. Rep. 8, 10279 (2018).

3. Zhang, Y. et al. Nat. Commun. 10, 3480 (2019).

4. Fendrych, M. et al. Nat. Plants 4, 453–459 (2018).

5. Fromm, H. Plants (Basel) 8, E236 (2019).

6. Chang, J. et al. Cell Res. 2019. https://doi.org/10.1038/s41422-019-0239-3.

7. Takano, M. et al. Plant Cell Physiol. 38, 385–391 (1997).

8. Dietrich, D. et al. Nat. Plants 3, 17057 (2017).

9. Kobayashi, A. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 104, 4724–4729 (2007).

10. Shkolnik, D. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 115, 8031–8036 (2018).

11. Löfke, C. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 110, 3627–3632 (2013).

12. Waidmann, S. et al. Nat. Commun. 10, 3540 (2019).

通讯：Jiří Friml  (https://ist.ac.at/research/research-groups/friml-group/)

个人简介：1995年，马萨里克大学，化学学士；1997年，马萨里克大学，生物化学学士；2000年，科隆大学，生物学博士；2002年，马萨里克大学，生物化学博士。

研究方向：生长素的极性运输；细胞极性；细胞内吞与再循环；信号转导的非转录机制。

doi: https://doi.org/10.1038/s41422-019-0254-4

Journal: Cell Research

Published date: November 19, 2019

p.s. Jiří Friml团队研究链接：

Nature Plants：生长素信号调控根发育的新机制

Nature Plants：植物细胞分裂后的极性重新建立

Cell：植物受伤后自愈过程中的干细胞通路重激活

Nature Communications：种子植物对于陆地生活的适应性演化之一～根的重力快速响应

New Phylotogist：植物生长素指导根在向重力性生长过程中如何避免障碍物

Nature Plants：PIN驱动的生长素转运出现在链形植物演化早期

Current Biology：水杨酸通过靶向蛋白磷酸酶介导植物的生长衰减