Light Regulation of Stomata Development and Patterning: Shifting the Paradigm from Arabidopsis to Grasses

First author: Hongbin Wei; Affiliations: South China Agricultural University (华南农业大学): Guangzhou, China

Corresponding author: Haiyang Wang

The stomatal pores of plant leaves control gas exchange with the environment, and its development is regulated by both internal genetic programs and environmental cues. Among the various environmental factors regulating stomata development, light regulation of stomata formation is best studied so far. In this review, we summarize the recent advances on the genetic control of stomata development and its regulation by light. We also present a comparative analysis of the conserved and diverged stomatal regulatory networks between Arabidopsis and cereal grasses. Lastly, we provide a perspective for modulating the stomata density on plant leaves for the purpose of breeding crops that are better adapted to the adverse environment and high density planting conditions.

植物叶片上的气孔控制着植物与环境的气体交换，其发育同时受到内部遗传程序以及外部环境条件的调控。在众多的环境因子中，光对于气孔发育的调控是目前研究的最为透彻的。本文综述了最近对于气孔发育遗传调控以及光调控的研究进展。作者同时还比较分析了拟南芥和谷类草本之间有关气孔调控网络的异同。最后，作者为作物更好的适应于不利的生存环境以及高密度的种植条件，提出了通过调整植株叶片上气孔密度的育种策略。

拟南芥气孔发育

拟南芥中，气孔有两个肾形的保卫细胞（guard cells，GC）构成，散布在整个表皮组织中。气孔的发育可大致分为四个阶段：1）叶片原表皮细胞（protoderm cells，PDC）首先分化形成拟分生组织母细胞（meristemoid mother cells，MMC）；2）拟分生组织母细胞会经历一次不对称分裂，形成一个较小的拟分生细胞（meristemoid）和一个较大的气孔世系基细胞（stomatal lineage ground cell，SLGC），而该细胞能够直接发育形成叶片表皮的铺板细胞（pavement cell）或者经历多次的不对称分裂；3）拟分生细胞会发育形成保卫母细胞（guard mother cells，GMC）；4）最后，保卫母细胞会经历对称分裂形成两个保卫细胞，随后这两个保卫细胞发育成熟。

该过程中，SPCHLESS基因作用于开始阶段，该基因在幼嫩叶片中广泛表达，但是其蛋白局限在拟分生细胞中，保证连续的不对称分裂。随后，拟分生细胞中的SPCH蛋白水平降低，而MUTE蛋白则逐渐积累，导致拟分生细胞分化形成了保卫母细胞。最后，FAMA蛋白在保卫母细胞中积累，促进其对称分裂形成两个保卫细胞。此外，两个bHLH转录因子ICE1/SCRM1和SCRM2能够与SPCH、MUTE以及FAMA形成异源二聚体，维持这些蛋白的稳定性。另外，两个R2R3 MYB转录因子FLP和MYB88同样参与保卫母细胞的对称分裂以及保卫细胞的分化过程。

然而，对于气孔谱系细胞如何获得identity的还是不清楚。根据已有的研究推测SPCH可能是整合不同信号调控气孔模式建成的关键因子。SPCH蛋白稳定性受到配基EPF1/2、ERECTA家族受体ER、ERL1/2以及类受体蛋白TMM的调控。ERF1和ERF2在不同的气孔细胞前体中表达，ERF2在拟分生组织母细胞和早期的拟分生组织中高表达，而ERF1则是在拟分生组织后期以及保卫母细胞、保卫细胞中表达。另外，ERF2通过与ERECTA配基受体将信号传导到邻近细胞中，而ERF1通过的是ERL1类受体蛋白，虽然最终都是通过激活YDA-MKK4/5-MPK3/6信号级联，导致邻近细胞中SPCH蛋白的磷酸化和最终的蛋白酶解。

拟南芥气孔发育的光调控

COP1是植物中作用于光受体光敏色素和隐花色素下游，调控植物光形态发生的核心因子。黑暗条件下，COP1通常与SPA蛋白以及COP10、DDB1和DET1组成的蛋白复合体CDD一起形成多个E3泛素连接酶，作用于多个光形态发生促进因子，如HY5和HFR1因子，由26S-蛋白酶体介导的降解，从而抑制植物在黑暗环境中的光形态发生。最近的研究显示，植物中COP1与TMM/ER/ERL介导的信号通路最终都是通过YDA-MKK4/5-MPK3/6信号级联来抑制气孔形成。另外，有研究显示COP1能够直接与ICE1蛋白发生互作，通过泛素途径介导ICE1蛋白的降解。此外，植物光敏色素互作因子PIFs是bHLH转录因子，其通常与COP/SPA复合体一起作用于植物光形态发生的抑制。最近有研究显示拟南芥的PIF4基因响应于高温，通过直接抑制SPCH基因的表达来抑制气孔的发育。另外，两个GATA转录因子GNC和GNL基因作用于SPCH、MUTE以及SCRM2基因的上游促进气孔的形成，而PIF4能够直接抑制这两个GATA转录因子的表达。还有，AN3基因受到光的转录调控和翻译后调控，而其能够直接抑制COP1和YDA基因的表达。

单子叶植物气孔发育与调控

单子叶植物的气孔包含两个哑铃形的保卫细胞，其两侧还各自具有一个副卫细胞（subsidiary cells，SC）。单子叶植物气孔的发育可以大致分成六个阶段：1）气孔细胞的建立；2）不对称分裂形成保卫母细胞；3）建立副卫母细胞（subsidiary mother cells，SMC）；4）副卫目细胞不对称分裂形成副卫细胞；5）保卫母细胞对称分裂形成两个成熟的保卫细胞；6）两个哑铃形保卫细胞的成熟。

遗传学证据显示FAMA基因在拟南芥与谷类草本中的功能比较保守，而SPCH与MUTE则有所不同。水稻和短柄草中各自都有两个SPCH同源基因，玉米中则有三个SPCH同源基因。但单子叶中所有SPCH被MPK3/6磷酸化的位点是保守的。另外，与拟南芥中类似，水稻和短柄草中的SPCH1/2都是作用于气孔发育的早期。但是，通过拟南芥的SPCH启动子驱动水稻的SPCH2不能拯救拟南芥spch突变体的表型，说明拟南芥与水稻的SPCH基因必然存在功能上的分化。

另外，单子叶植物的气孔还包括了两个副卫细胞，这在拟南芥中是没有的。最近的研究显示，两个亮氨酸富含类受体蛋白PAN1/2作用于副卫母细胞的不对称分裂。PAN1蛋白能够与植物Rho小G蛋白ROP2/9互作，共定位于保卫母细胞的接触点，促进形成肌动蛋白板，将副卫母细胞的细胞核牵引至与保卫母细胞相近一侧，从而促进副卫母细胞的不对称分裂。另外，水稻、玉米和短柄草中的研究显示来自保卫母细胞中的MUTE蛋白可以移动至副卫母细胞中，建立副卫母细胞的identity。另外，水稻中两个GRAS家族成员SCR1和SHR1基因作用于气孔世系细胞的起始以及副卫细胞的形成。

另外，单子叶植物中光对于气孔发育的调控机制研究有限，目前只是知道单子叶植物的气孔受到光的影响，同时单子叶植物中的光信号通路上许多核心组分与双子叶植物之间功能比较保守。

通讯：王海洋 (https://life.scau.edu.cn/2019/0307/c3190a162505/page.htm)

个人简介：1986年，杭州大学，学士；1989年，中国西北大学，硕士；1998年，密歇根大学，博士；1998-2002年，耶鲁大学，博士后；2002-2009年，康奈尔大学，助理科学家；2009-2013年，耶鲁大学，高级研究员；2013-2016年，中国农科院生物技术所，教授；2016年-至今，华南农业大学，教授。

研究方向：1）利用拟南芥为模式植物，解析光调控植物生长和发育的分子机制；2）利用功能机组学研究手段，鉴定水稻和玉米中控制重要农艺性状的关键基因和调控网络。

doi: https://doi.org/10.1016/j.xplc.2020.100030

Journal: Plant Communications

Published date: February 12, 2020