A Growth-Based Framework for Leaf Shape Development and Diversity

First author: Daniel Kierzkowski; Affiliations: Max Planck Institute for Plant Breeding Research (马克斯普朗克植物育种研究所): Cologne, Germany

Corresponding author: Miltos Tsiantis

How do genes modify cellular growth to create morphological diversity? We study this problem in two related plants with differently shaped leaves: Arabidopsis thaliana (simple leaf shape) and Cardamine hirsuta (complex shape with leaflets). We use live imaging, modeling, and genetics to deconstruct these organ-level differences into their cell-level constituents: growth amount, direction, and differentiation. We show that leaf shape depends on the interplay of two growth modes: a conserved organ-wide growth mode that reflects differentiation; and a local, directional mode that involves the patterning of growth foci along the leaf edge. Shape diversity results from the distinct effects of two homeobox genes on these growth modes: SHOOTMERISTEMLESS broadens organ-wide growth relative to edge-patterning, enabling leaflet emergence, while REDUCED COMPLEXITY inhibits growth locally around emerging leaflets, accentuating shape differences created by patterning. We demonstrate the predictivity of our findings by reconstructing key features of C. hirsuta leaf morphology in A. thaliana.

基因是如何调整细胞的生长来创造出形态多样性？拟南芥和碎米芥是一对近缘物种，但拟南芥的叶片比较简单，而碎米芥的则比较复杂，具有很多小叶，作者基于这两个物种研究了这一问题。作者通过实时成像、建模以及遗传学将这些器官水平的差异解构成细胞水平的构成：生长量、方向以及分化。作者的研究显示叶片的形状依赖于两个生长模式之间的互作：一个是保守的器官水平的生长模式，反应的是分化；另一个是局部、方向模式，涉及了叶边缘生长点的模式建成。叶片的多态性是由两个homeobox基因对于这些生长模式不同的影响造成的：一个是STM基因，能够扩大器官相对于叶边缘模式的生长，使其形成小叶；另外一个是RCO基因，能够抑制正在形成中的小叶周边的局部生长，突出由模式建成形成的叶片形状差异。作者进一步通过在拟南芥中解构碎米芥叶片形态的关键特性验证了本文发现的可预测性。

Background

基因的活性如何转变成不同的器官形态，这在很大程度上还不清楚。为了理解基因功能与组织形态之间复杂的互作关系，我们需要量化细胞水平生长数据，并且需要十分高的时空分辨率，而这在技术上来说是十分困难的。同时，这类数据很难被诠释，因为局部的基因活性可能对于组织变形具有复杂的非局部效应，而这主要是由遗传上特定的生长和组织力学之间的互作所产生的。另外，我们对于基因活性在演化上的变化如何影响生长、模式建成以及分化之间的互作方式，从而产生多种多样的器官形成这一过程还不清楚。

植物的叶片是非常理想的研究系统，因为叶片都起始于难以区分的叶原基细胞，但不同物种之间的叶片形态差异十分明显，所以十分适合用来研究以上所提出的问题。叶片的形状可能会很简单，叶边缘十分连续、光滑；也可能会很复杂，具有不同大小和形状的凸出。拟南芥的叶片就比较简单，但具有十分小的叶边缘锯齿；同时其近缘物种碎米芥的叶片则具有很多小叶，但每个小叶都是一个简单的叶片。遗传学的研究已经鉴定了两个homeobox基因KNOX和RCO是叶片复杂程度的重要调控因子，参与了叶片形态分化的演化。尽管已经有研究报道了一些KNOX蛋白的靶基因，但我们仍不清楚KNOX和RCO是如何在叶原基发育过程中影响细胞和组织水平上的生长。此外，我们对于正在发育中的叶片上叶边缘和基部重要区域的生长以及叶原基细胞水平的命运图谱还缺乏信息。因此，叶边缘局部的生长调控如何整合进整体的生长、增殖和分化模式以形成不同的叶片形态仍不清楚。比如说，现有的证据显示生长极性对于叶片的形状至关重要，但这种极性多大程度上属于器官发育的局部或是整体特性，以及其如何塑造叶片的形状还不清楚。计算模型为我们提供了一个研究这些问题的方法，其能够帮助我们在一个正在生长中的组织中研究多个过程是如何互作形成几何形状的。

通讯：Miltos Tsiantis（https://www.mpipz.mpg.de/226344/tsiantis-dpt）

研究方向：植物形态建成的遗传基础。

doi: https://doi.org/10.1016/j.cell.2019.05.011

Journal: Cell

Published date: May 23, 2019