Phylogenomic Insights into Deep Phylogeny of Angiosperms Based on Broad Nuclear Gene Sampling

First author: Lingxiao Yang; Affiliations: Nanjing Normal University (南京师范大学): Nanjing, China

Corresponding author: Bojian Zhong

Angiosperms (flowering plants) are the most diverse and species-rich group of plants. The vast majority (～99.95%) of angiosperms form a clade called Mesangiospermae, which is subdivided into five major groups: eudicots, monocots, magnoliids, Chloranthales, and Ceratophyllales. The relationships among these Mesangiospermae groups have been the subject of long debate. In this study, we assembled a phylogenomic dataset of 1594 genes from 151 angiosperm taxa, including representatives of all five lineages, to investigate the phylogeny of major angiosperm lineages under both coalescent- and concatenation-based methods. We dissected the phylogenetic signal and found that more than half of the genes lack phylogenetic information for the backbone of angiosperm phylogeny. We further removed the genes with weak phylogenetic signal and showed that eudicots, Ceratophyllales, and Chloranthales form a clade, with magnoliids and monocots being the next successive sister lineages. Similar frequencies of gene tree conflict are suggestive of incomplete lineage sorting along the backbone of the angiosperm phylogeny. Our analyses suggest that a fully bifurcating species tree may not be the best way to represent the early radiation of angiosperms. Meanwhile, we inferred that the crown-group angiosperms originated approximately between 255.1 and 222.2 million years ago, and Mesangiospermae diversified into the five extant groups in a short time span (～27 million years) at the Early to Late Jurassic.

Figure 1. Representative Published Topologies among the Five Major Groups of Mesangiospermae: Eudicots, Monocots, Magnoliids, Chloranthales, and Ceratophyllales.

被子植物，又称有花植物，是植物中物种多样性最丰富的类群。绝大部分现存的被子植物形成单系类群称为核心被子植物（Mesangiospermae），该单系群中包含五大主要类群：真双子叶植物（eudicots）、单子叶植物（monocots）、木兰类植物（magnoliids）、金粟兰目（Chloranthales）以及金鱼藻目（Ceratophyllales）。这五大类群之间的系统发育关系长期是争论的热点。本文中，作者选择151个被子植物五大类群的代表性物种并筛选1594个基因，通过溯祖法和串联法来构建被子植物早期分化类群的系统发育关系。作者首先对这1594个基因进行了系统发育信号检测，结果发现超过一半的基因缺少被子植物系统发育主干上的发育信号。移除了这些发育信号“贫瘠”的基因后，进一步的系统发育分析发现真双子叶、金鱼藻目以及金粟兰目聚为一个进化枝，然后依次是木兰类植物与单子叶植物。相似的基因树拓扑结构冲突频率说明在被子植物核心类群分化过程中发生了不完全谱系分选。作者认为二叉系统发育树可能无法展示真实的被子植物早期辐射。同时，作者推断了被子植物大约起源于距今255.1到222.2个百万年前，而核心被子植物在早侏罗纪到晚侏罗纪间的某个时期短短27个百万年迅速分化形成了如今的五大类群。

An abbreviated tree showing the relationship of the five lineages of Mesangiospermae with associated support values (PP/MLBS).

1594个OGs鉴定方法简介

本文作者通过151个被子植物，包括98个真双子叶植物、24个单子叶植物、19个木兰类植物、4个金粟兰目植物和2个金鱼藻目植物，辅以2个裸子植物作为外群，深入解析了核心被子植物五大类群之间的系统发育关系。作者通过Deep Metazoan Phylogeny website（http://www. deep-phylogeny.org/hamstr/）获得了4180个可能的直系同源基因（putative orthologous genes；pOGs），利用Hmmer在153个被子植物物种搜寻出上述4180个pOGs的序列，通过初步的筛选（去掉核酸序列小于600 nt和物种覆盖度小于50%的基因）获得了2435个pOGs。为了去掉可能的旁系同源基因，本文进行了一系列的筛选。首先利用RAxML构建2435 pOGs的基因树，基于溯祖法利用ASTRAL软件推断物种树；该物种树的系统发育框架与已有研究结果一致，因此将其作为参考物种树并利用RAxML重新估算枝长。接着作者计算了基于参考拓扑结构下每个pOG单基因树的枝长，如果单基因树的枝长高于参考物种树对应分枝枝长的5倍，则删除该基因中对应物种的序列（也就是删除某个基因中某物种的序列，认为在该物种中该基因不是直系同源基因）。最后，作者计算了基于参考拓扑结构下每个单基因树的枝长与参考树枝长的皮尔森相关系数r，移除r值异常的基因（即箱线图里面的最小和最大观测值范围以外的数），认为这些基因是假的直系同源基因。另外，作者还比较了不限制拓扑结构的单基因树与参考物种树的枝长，如果单基因树的枝长高于参考物种树对应枝长的5倍，则删除。最后，对处理后的pOGs重新比对和修剪，并删除核酸序列小于600nt和物种覆盖度低于70%的pOG。考虑到金粟兰目和金鱼藻目的物种采样稀少（共6个），所以额外的筛选条件是pOG中必需含有所有这6个物种的序列，共获得了1696个直系同源基因（orthologous gene; OG）。接着，作者计算了每个ML基因树的ABS值（average bootstrap support；doi: 10.1038/nature12130）和TCA得分（Tree Certainty all；doi: 10.1093/molbev/msu061），然后选择了ABS大于等于50%和TCA大于0.3的OGs，最终作者筛选出1594个OGs构建被子植物的系统发育树。

通讯：钟伯坚 (http://sky.njnu.edu.cn/cn/shiziduiwu/zhong-bo-jian)

个人简介：2003-2007年，中国地质大学，学士；2007-2010年，复旦大学，硕士；2010-2014年，新西兰梅西大学，博士。

研究方向：植物系统发育基因组学；植物多样性与适应性进化；植物光信号通路的分子演化。

doi: https://doi.org/10.1016/j.xplc.2020.100027

Journal: Plant Communications

Published date: January 29, 2020

p.s. (我起的初稿，钟老师进行了细致的修改和最终的定稿)