Re-activation of Stem Cell Pathways for Pattern Restoration in Plant Wound Healing

First author: Petra Marhava; Affiliations: Institute of Science and Technology Austria (奥地利科学技术研究所): Klosterneuburg, Austria

Corresponding author: Jiří Friml

Patterning in plants relies on oriented cell divisions and acquisition of specific cell identities. Plants regularly endure wounds caused by abiotic or biotic environmental stimuli and have developed extraordinary abilities to restore their tissues after injuries. Here, we provide insight into a mechanism of restorative patterning that repairs tissues after wounding. Laser-assisted elimination of different cells in Arabidopsis root combined with live-imaging tracking during vertical growth allowed analysis of the regeneration processes in vivo. Specifically, the cells adjacent to the inner side of the injury re-activated their stem cell transcriptional programs. They accelerated their progression through cell cycle, coordinately changed the cell division orientation, and ultimately acquired de novo the correct cell fates to replace missing cells. These observations highlight existence of unknown intercellular positional signaling and demonstrate the capability of specified cells to re-acquire stem cell programs as a crucial part of the plant-specific mechanism of wound healing.

植物中的模式建成依赖于细胞的分裂方向和特定细胞属性的获取。植物经常要遭受生物或非生物环境刺激造成的伤口，进而发展出了一套在受伤之后恢复损伤组织的非凡能力。本文中，作者研究了植物在受伤之后用来恢复受损伤组织的恢复性模式建成机制。在拟南芥的根垂直生长过程中，通过激光辅助消除不同类型细胞，同时配合活体成像能够让作者在活体内分析再生过程。确切地说，靠近受损伤部位的内侧细胞重新激活了其本身的干细胞转录程序。这些细胞通过细胞周期加速这个过程，并同时配以细胞分裂方向的改变，最终获得了新的细胞命运用以代替那些因为受伤而缺失的细胞。本文的发现说明了存在未知的细胞间位置信号，同时揭示了特化细胞重新获得干细胞能力是植物受伤后自愈的关键步骤。

Background

多细胞动物和植物在分化之后各自演化都很成功，因此，这两个主要的真核生物类群肯定发育出了各自应对如细胞间通讯、发育协调以及组织模式建成等多细胞结构问题的机制。与动物不同的是，植物细胞外面有一层细胞壁，因此在组织模式加成和伤口自愈过程中并不能通过细胞迁移来解决问题。因此，植物可能会通过获取特定的细胞命运，严格控制细胞的分裂方向来应对这一问题（Rasmussen and Bellinger, 2018）。核心的细胞周期机制在动、植物之间是保守的（Harashima et al., 2013），但调控细胞周期阶段转变的信号和机制，以及模式建成过程中细胞分裂板的控制在很大程度上是植物特异的。植物中有关细胞命运特化的分子组份和机制已经研究的很深入了（Benfey et al., 1993，De Rybel et al., 2013），但是关于这些机制是如何被激活并整合到一起共同作用于组织的模式建成还不清楚。

植物属于固着生物，必需要时常忍受由生物或非生物环境因子造成的损伤。因此，植物演化出了一套能够再生受伤组织的非凡能力，比如，重新链接被打断的维管束（Mazur et al., 2016）、再生比较复杂的组织结构：根尖分生组织（Efroni et al., 2016, Sena et al., 2009）。近一个世纪以来人们一直都认为受损伤的植物组织会激活邻近细胞的分裂，并转换细胞分裂板的方向以便形成的子细胞能够填充受损伤部位缺失的细胞（Hartsema, 1926, Hush et al., 1990, Sinnott and Bloch, 1941）。随后，人们用拟南芥的根建立起了一个研究植物模式建成机制的模式（Benfey et al., 1993, Dolan et al., 1993），更确切地说，借助显微、激光辅助细胞消除技术能够让人们观察细胞的再特化来再生丢失细胞的过程，尤其是在根干细胞龛的区域（van den Berg et al., 1995, Xu et al., 2006）。同样的方法还显示恒定的位置信号是维持持续发育过程中根分生组织模式的必要元素（Berger et al., 1998, Kidner et al., 2000）。然而，对于拟南芥根组织受伤后的伤口自愈以及正确组织模式恢复等现象并未得到很好的研究。尤其是组织如何重新获取特定细胞类型的正确模式以及位置信号在这其中又到底发挥了多大的作用，这些都还不清楚。

本文中，作者通过靶向消除一些个体细胞或者特定细胞群，并且配以在立体显微镜上的活体成像技术在拟南芥的根分生组织中建立了一个研究细胞受损伤的平台。这项技术使得作者能够对植物受伤后自愈过程中的组织模式建成恢复进行研究。恢复性的模式建成涉及到了对应干细胞通路的激活，体现在立刻诱导的细胞分裂、受到控制的细胞分裂板重新定向、以及特定的、正确的细胞命运获取。这些发现为植物特异性伤口自愈提供了新的视野，同时揭示了先前被忽视的细胞分裂方向、细胞命运获取、位置信号以及这些过程协同作用于组织模式建成的机制。

Reference

Rasmussen C.G. Bellinger M. An overview of plant division-plane orientation. New Phytol. 2018; 219: 505-512

Harashima, H., Dissmeyer, N., and Schnittger, A. (2013). Cell cycle control across the eukaryotic kingdom. Trends Cell Biol. 23, 345–356.

Benfey, P.N., Linstead, P.J., Roberts, K., Schiefelbein, J.W., Hauser, M.T., and Aeschbacher, R.A. (1993). Root development in Arabidopsis: four mutants with dramatically altered root morphogenesis. Development 119, 57–70.

De Rybel, B., Moller, B., Yoshida, S., Grabowicz, I., Barbier de Reuille, P., Boeren, S., Smith, R.S., Borst, J.W., and Weijers, D. (2013). A bHLH complex controls embryonic vascular tissue establishment and indeterminate growth in Arabidopsis. Dev. Cell 24, 426–437.

Mazur, E., Benkova, E., and Friml, J. (2016). Vascular cambium regeneration and vessel formation in wounded inflorescence stems of Arabidopsis. Sci. Rep. 6, 33754.

Efroni, I., Mello, A., Nawy, T., Ip, P.L., Rahni, R., DelRose, N., Powers, A., Satija, R., and Birnbaum, K.D. (2016). Root Regeneration Triggers an Embryo-like Sequence Guided by Hormonal Interactions. Cell 165, 1721–1733.

Sena, G., Wang, X., Liu, H.Y., Hofhuis, H., and Birnbaum, K.D. (2009). Organ regeneration does not require a functional stem cell niche in plants. Nature 457, 1150–1153.

Hartsema, A.M. (1926). Anatomische und experimentelle Untersuchungen uber das Auftreten von Neubildungen an Bla¨ ttern von Begonia Rex. Rec. Trav. Bot. Neer. 23, 305–361.

Hush, J.M., Hawes, C.R., and Overall, R.L. (1990). Interphase microtubule reorientation predicts a new cell polarity in wounded pea roots. J. Cell Sci. 96, 47–61.

Sinnott, E.W., and Bloch, R. (1941). The Relative Position of Cell Walls in Developing Plant Tissues. Am. J. Bot. 28, 607–617.

Benfey, P.N., Linstead, P.J., Roberts, K., Schiefelbein, J.W., Hauser, M.T., and Aeschbacher, R.A. (1993). Root development in Arabidopsis: four mutants with dramatically altered root morphogenesis. Development 119, 57–70.

Dolan, L., Janmaat, K., Willemsen, V., Linstead, P., Poethig, S., Roberts, K., and Scheres, B. (1993). Cellular organisation of the Arabidopsis thaliana root. Development 119, 71–84.

van den Berg, C., Willemsen, V., Hage, W., Weisbeek, P., and Scheres, B. (1995). Cell fate in the Arabidopsis root meristem determined by directional signalling. Nature 378, 62–65.

Xu, J., Hofhuis, H., Heidstra, R., Sauer, M., Friml, J., and Scheres, B. (2006). A molecular framework for plant regeneration. Science 311, 385–388.

Berger, F., Haseloff, J., Schiefelbein, J., and Dolan, L. (1998). Positional information in root epidermis is defined during embryogenesis and acts in domains with strict boundaries. Curr. Biol. 8, 421–430.

Kidner, C., Sundaresan, V., Roberts, K., and Dolan, L. (2000). Clonal analysis of the Arabidopsis root confirms that position, not lineage, determines cell fate. Planta 211, 191–199.

通讯：Jiří Friml（https://ist.ac.at/en/research/life-sciences/friml-group/）

个人简介：1995年，捷克共和国布尔诺马萨里克大学，学士；1997年，布尔诺马萨里克大学，硕士；2002年，捷克共和国布尔诺马萨里克大学，博士；2005年，德国图宾根大学，博士。

研究方向：植物在胚胎发生和后胚胎发育过程中的适应性机制。

doi: https://doi.org/10.1016/j.cell.2019.04.015

Journal: Cell

Published date: May 02, 2019