Systemic signalling through TCTP1 controls lateral root formation in Arabidopsis

First author: Rémi Branco; Affiliations: The Australian National University (澳大利亚国立大学): Canberra, Australia

Corresponding author: Josette Masle

The plant body plan and primary organs are established during embryogenesis. However, contrary to animals plants have the ability to generate new organs throughout their whole life. These give them an extraordinary developmental plasticity to modulate their size and architecture according to environmental constraints and opportunities. How this plasticity is regulated at the whole organism level is elusive. Here we provide evidence for a role of Translationally Controlled Tumor Protein (TCTP) in regulating the iterative formation of lateral roots in Arabidopsis. AtTCTP1 modulates root system architecture through a dual function: as a general constitutive growth promoter enhancing root elongation, and as a systemic signalling agent via mobility in the vasculature. AtTCTP1 encodes mRNAs with long distance mobility between shoot and roots. Mobile shoot-derived TCTP1 gene products act to specifically enhance the frequency of lateral root initiation and emergence sites along the primary root pericycle (中柱鞘), while root elongation is controlled by local constitutive TCTP1 expression and scion size. These findings uncover a novel type of integrative signal in the control lateral root initiation and the compromise for roots between branching more profusely (丰富地) or elongating further. They also provide the first evidence in plants of an extra-cellular function of the vital, highly expressed ubiquitous TCTP1.

植物株型结构和初级器官在胚胎发生时就已经建立完成。然而，与动物不同的是，植物在其整个生命周期过程中都具备产生新的器官的能力。这种能力赋予了植物卓越的发育可塑性，植物可以根据所处环境条件的优劣来调整自身的株型大小和结构。然而，这种可塑性在整个植株上的调控机制还不清楚。本文，作者发现翻译控制肿瘤蛋白（Translationally Controlled Tumor Protein，TCTP）在拟南芥侧根的迭代形成中发挥调控作用。AtTCTP1对于根系统结构具有双重调控作用：一方面其作为组成型生长促进子，能够增强根的伸长；另一方面其作为系统信号，能够维管组织中移动。AtTCTP1基因编码的mRNA能够在芽和根之间进行长距离移动。来自芽的TCTP1基因产物能够特异性增强侧根在初生根中柱鞘上起始和形成位点的频率，而根的伸长则是由根中组成型表达的TCTP1和幼根的大小所控制。本文的发现揭示了一个新的控制侧根起始的综合信号，以及根在分枝更加茂盛还是伸展得更长之间的妥协。同时，本文的结果第一次显示了植物中重要且普遍高表达的TCTP1蛋白在细胞外的功能。

Background

植物的发育具有高度的可塑性，这使得植物作为固着生物，再不移动的情况下能够适应各种各样的环境条件。这种可塑性使得植物能够通过调整地上或地下器官的数量、大小、形状、发育模式以及空间位置等来适应环境条件的改变。

拟南芥作为典型的双子叶植物，其根系统包括两个层次：一个是从胚胎时期起始发育的初生根（primary root）；另外一个是成苗后通过从头器官发生起始发育的次生根—侧根（lateral root）。侧根组成了根系统的大部分，是决定植株水分吸收和营养吸收的主要因素，同时也是植物殖民新土壤环境的主要工具。尽管侧根具备很高的农艺和生态价值，但目前对于决定侧根形成的时间和位置，以及数量的分子调控机制还不是很清楚。侧根源自于内层根中柱鞘奠基细胞（founder cell），通过一次模式预建成（pre-patterning）激活和细胞命运重定义（cell fate redefinition）过程，使得其能够有秩序地分裂、分化，最终形成组织性较高的根原基（root primordium）。目前，人们对于侧根起始位点的建立以及随后侧根的起始过程并未充分了解。人们普遍认为该过程涉及到一个振荡转录网络与生长素以及一些其它未发现的移动信号之间的互作，而且十分依赖于细胞间的连接性。

植物的芽和根之间存在大量的分子交换，包括光同化产物、生长代谢物、各种激素以及各类蛋白和RNA。除了一些miRNAs和siRNAs外，在芽和根之间转移的RNA主要是大量的各种蛋白编码mRNAs。目前已经知道有成百上千的mRNA会通过韧皮部，在地上和地下组织之间进行长距离迁移。同时，某些蛋白也能够长距离迁移，并且有很多蛋白都会在根尖停留。越来越多的研究人员认为，这种迁移并不仅仅是简单的被动扩散和质量流，而是在某种程度上可以算作是主动控制的迁移，很有可能会传递一些系统性的信号分子。已经有研究报道了某些基因通过移动mRNA或者编码的蛋白来调控植物的发育，比如FT控制开花时间、GAI调控叶片发育、StBEL5转录因子调控块茎的形成、来源于芽的IAA18和IAA28控制侧根的形成。然而，目前对于通过韧皮部迁移的mRNA或者蛋白的生理意义、在接收细胞中所发挥的作用以及控制这些蛋白和mRNA的排放、转运和递送的分子机制还所知甚少。

对在植物地上和地下器官之间进行长距离运输的mRNA中，其中一类是翻译控制肿瘤蛋白（Translationally Controlled Tumor Protein，TCTP）。这些已知在地上和地下组织之间迁移的TCTP包括拟南芥中的AtTCTP1和AtTCTP2，葡萄TCTP基因GSVIVG01017723001以及黄瓜TCTP基因Csa3M154390。TCTP是一个高度保守的的蛋白，几乎存在于所有的真核生物。TCTP蛋白的功能目前有争议，但肯定与GTPase活性的调控相关。因此，TCTP参与许多的基础生物学过程。TCTP是一种重要的有丝分裂因子和一种与蛋白质合成机制相互作用的细胞生长促进剂，同时也是一种细胞保护性和抗凋亡的蛋白质。尽管动物中TCTP的功能已经研究得很透彻，其与恶性肿瘤和癌症密切相关，但TCTP在包括植物在内的其他真核生物中的核心功能很保守，说明其在胚胎发生、早期发育、器官模式建成、器官大小的调控以及细胞稳态方面发挥重要作用。在拟南芥中，AtTCTP1或者AtTCTP2的功能缺失突变体致死，与老鼠和果蝇中的TCTP突变体表型一致。通过RNA干扰降低AtTCTP1的表达会导致生殖器官和营养器官的细胞增殖和生长抑制，并且植物的TCTP蛋白与包括盐、干旱、洪涝以及次优温度胁迫在内的非生物胁迫相关，同时还与一些生物胁迫相关。

TCTP除了在细胞层面的核心功能外，哺乳动物中的TCTP还在免疫系统中作为细胞外蛋白发挥作用，并且是第一个被鉴定为组胺释放因子（histamine-releasing factor, HRF）的蛋白。人类TCTP蛋白已经被证明能够调节细胞因子和其他信号分子的释放，并且在免疫中具有非常广泛的作用。至于植物的TCTP蛋白是否具有非细胞自主性的功能还不清楚。不同植物物种在接穗和砧木的根之间存在长距离迁移的TCTP转录本和蛋白，这说明植物的TCTP很有可能具有非细胞自主性的功能，但还没有人证明在一个完整的植株中存在这种现象。另外一个有关这方面比较有意思的发现是Aoki和他的同事们发现南瓜TCTP蛋白在水稻的筛管中会目的性、选择控制性地向根移动，并且会与RNA结合蛋白以及保守的真核细胞翻译起始因子eIF5A形成复合物。此外，这种联合对于该蛋白复合物的选择性移动是必需的。

通讯：Josette Masle（https://biology.anu.edu.au/people/josette-masle）

个人简介：巴黎高科农业学院，博士。

研究方向：植物发育与形态建成过程中遗传与环境的互作。

doi: https://doi.org/10.1093/jxb/erz204

Journal: Journal of Experimental Botany

Published date: April 30, 2019